文世林,夏树花,李怜军,杨 阳,谭正则,蒋长好
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急性有氧运动对大学生执行功能的影响:来自fNIRS和行为实验的证据
文世林1,夏树花2,李怜军3,杨 阳1,谭正则1,蒋长好1
目的:研究急性有氧运动对大学生执行功能的影响,探讨运动负荷引起执行功能变化的脑机制。方法:通过近红外光谱功能成像(fNIRS),测量短时中等强度有氧运动对16名大学生局部脑区的血液动力学变化的影响,并考察神经激活与行为表现的关系。结果:行为试验中,运动任务的反应时显著低于对照任务(t(1,15)=-4.93,P<0.001)。近红外光谱试验中,右侧前额叶皮质区(R-DLPFC),运动任务的oxy-Hb信号显著高于对照任务(t(1,15)=4.25,P<0.001);右侧额极区(R-FPA)上,运动条件下的oxy-Hb信号也显著高于对照任务(t(1,15)=4.06,P<0.001)。结论:中等强度有氧运动可短暂提升大学生的执行功能水平,其中,Flanker任务的行为操作表现有所提高,右侧背外侧前额叶皮质区(R-DLPFC)与右侧额极区(R-FPA)的神经激活水平有所增加,且局部脑区的血液动力学变化与行为操作表现的提高具有一致性。
有氧运动;大学生;执行功能;Flanker效应;近红外光谱;脑激活模式
执行功能(executive functions)是对认知过程管理的一种概括性描述,包括工作记忆、推理、任务弹性、决策[1]、计划和抑制等[2],其中,A.MIYAKE等[3]的三子成分理论(抑制、刷新、转换)是最经典的理论模型之一。近年来,体育锻炼与执行功能关系的研究逐渐引起了研究者的重视,有研究表明,不同强度有氧运动对执行功能产生显著影响,且选择性地影响抑制、刷新和转换3个不同的子成分[4]。
由于执行功能结构复杂,子成分较多,研究中需通过特定的神经心理任务来进行测量,如Flanker任务。在体育运动与执行功能的研究中,Flanker任务有广泛的应用,如通过Flanker任务测量冲突控制能力(interference control)来探讨体育运动对不同年龄阶段人群认知水平的影响[5];测量注意控制(cognition control of attention)评价急性有氧运动对认知健康的影响[6];测量执行控制能力(executive control)评价有氧体能与认知发展的关系[7];测量注意抑制(attentional inhibition)评价短期身体训练对执行功能的影响[8]等。可见,Flanker任务是评价体育锻炼对执行功能影响的有效手段之一。
虽说,现有研究积累了大量关于有氧运动对执行功能影响的实验证据,但有氧运动影响执行控制过程的神经机制仍有待进一步探索。若要探讨有氧运动对执行功能影响的神经机制,需通过神经影像学方法来监测执行心理任务过程中的神经活性,从而获得与行为表现同步变化的脑激活模式。有元分析将执行功能各子成分的脑激活模式绘制成一个整体分布图,结果显示,执行功能的大脑激活区域主要出现在双侧前额叶皮质(PFC)[9]。可见,PFC是执行功能最重要的功能脑区,也是神经影像研究中主要的“感兴趣区”(region of interest,ROIs)[10]。有研究将PFC划分为3个感兴趣区[11]:背外侧前额叶皮质(DLPFC),主要参与决策[12]、工作记忆[13]过程;额极区(FPA),主要与决策有关[14];腹外侧前额叶皮质(VLPFC),与运动抑制有关[15]。这样就可在行为实验的基础上,对执行功能的相关功能脑区进行同步监测。
局部脑区的功能测量主要通过如核磁共振技术(functional magnetic resonance imaging,fMRI)、单光子发射体层摄影术(single photon emission tomography,SPET)和近红外光谱功能成像(functional near infrared spectroscopy,fNIRS)等功能成像技术。多通道fNIRS是近10年来发展和应用迅速[16],具有较高的生态效度[17],可实时测量脑区微血管血氧信号来反映局部脑区神经激活水平的非介人性方法[18]。基于上述脑成像技术的发展和应用,有氧运动与执行功能关系的探讨就有了可能。
短时中等强度有氧运动能否短暂引发大学生执行功能的变化?研究根据上述问题提出假设1:急性有氧运动对大学生行为表现产生影响;假设2:急性有氧运动对大学生局部脑区的脑激活模式产生影响。为了检验上述假设,研究采用Flanker任务和fNIRS同步测量大学生群体的行为表现和脑区的神经激活。
1.1 试验对象
在北京市某体育院校随机挑选16名大学生,男生9人,女生7人,被试身高(172.0±7.8)cm,体重(65.1±10.0)kg,平均年龄(23.6±1.2)岁。被试应符合如下遴选标准:(1)无精神异常,无显著智商差异,无呼吸道疾病;(2)非色盲;(3)被试的利手情况一致;(4)试验前2天没有大的情绪波动,没有进行大运动量身体活动;(4)Flanker任务的错误率不超过40%;(5)不能完成试验要求的运动强度和运动时间。研究中招募的15名被试在试验开始前仔细阅读符合伦理委员会要求的试验实施知情协议书,以保证被试的合法权益。
1.2 试验设计
采用2×2×2的被试内设计,其中每个自变量包括2个水平,Flanker任务包括一致任务与不一致任务,有氧运动包括对照任务和运动任务,前测和后测。
试验中,每个被试接受所有试验条件的作用,在对照任务和试验任务的测试中按照ABBA的先后顺序进行平衡处理。在运动任务时,每位被试进行10 min中等强度自行车蹬踏运动,休息,当心率恢复到静息心率±10%以内时(大概休息时间为15 min左右)再参与后测试验。为了评估被试在有氧运动前后的精神状态,在运动前后均进行主观疲劳感受(RPE)的测试。对照任务的被试在自行车上坐立休息25 min后直接进行后测。同一被试参加对照任务和运动任务测试的时间间隔不少于72 h,72 h可消除练习效应[19]。在每个session的测试中,被试进行Flanker任务,并同步测量大脑的血液动力学波动。
1.3 有氧运动方案
要求被试保持10 min中等强度的有氧运动。中等强度一般指,将运动中的最大心率保持在66%左右[4],即66%HRmax=(220-年龄)×66%。被试通过功率自行车来完成试验要求的运动负荷。有氧运动过程中,运动强度的调控主要通过调节功率自行车(功率自行车的型号为Ergoselect_II_1000)阻力大小,及被试自我控制运动的频率来完成。预试验的结果显示,被试踏车频率在60~70 r/min,功率自行车的阻力为110 w时,可保持中等强度的运动强度。被试可通过ALPHA心率监测仪来监控运动中目标心率的变化。运动中,被试应时刻关注心率检测仪的数据变化,并根据心率变化与踏车频率的关系来调控运动强度。通过上述方法,以确保有氧运动的强度保持在60%~69% HRmax的范围。试验开始前,被试先进行2~3 min的热身运动,当心率水平达到相应数值后再开始10 min的有氧运动。有氧运动结束后,被试进行2 min左右的恢复练习(阻力大小为25 w)。
1.4 执行心理任务
执行功能的测量所采用的神经心理任务为Flanker箭头任务。Flanker任务的原理如下:箭头刺激包括一致任务(>>>>>,< <<<<)和不一致任务(<<><<,>><>>)2种类型,被试通过判断不同任务的中央靶箭头朝向来做按键反应。当屏幕中间的靶箭头任务出现的是“>”图形,被试应以最快的速度按键盘右侧的“J”键;如果出现“<”图形,被试按下键盘上的“F”键。这样就可以进一步计算被试在不同任务水平下的反应时和错误率的差异。整个试验环节包括2个session,每个session包括8个block,其中一致任务和不一致任务各包括4个block。每个block由30个trails的刺激任务组成,其中每个trail的持续时间为1 000 ms,即刺激呈现时间400 ms,间隔600 ms。
1.5 局部脑区血液动力学监测方案
多通道fNIRS(ETG-4000)是一种测量精度高,测量数据对噪声敏感的设备,在测量过程中需要主试的熟练操作和被试的密切配合,fNIRS在操作过程中有如下注意事项。(1)确保光极帽在不同session水平上的位置一致。如何使前后2次试次的测量位置保持一致是保证试验效果的关键一环。ETG-4000光极帽包括左右2块测量面板,每块测量面板光极为3×5排列方式,包括22个测量通道,左右测量面板共计44个通道。根据MNI空间“肉眼配准法”[20],左侧面板的第23号发射光极放置在FP1位置,右侧面板的第11号发射光极放置在FP2位置(见图3)。如果同一个session的前后2次测量之间,主试用彩色笔将光极放置的主要生理标志点在被试头皮上做出标记;如果是不同session的2次测量之间,主试通过拍照的方式来比对2次光极帽佩戴的大致位置。(2)确保fNIRS各通道的光学信号正常。fNIRS通过发射和接收2种波长(785和830 nm)的近红外光来推断大脑皮层微细血管的血液动力学变化(采样频率为10 Hz)。由于近红外光非常敏感,容易受光极和头皮之间的毛发、油脂等非介质物的影响,这就需要主试对通道的信号强度进行检查。如果发现有通道出现光学信号的异常情况,应及时调整光极与头皮的接触位置,或是毛发的遮挡等来提高通道的信号强度。在测量过程中,主试应时刻关注fNIRS系统显示屏的数据信息,如有通道出现信号异常,主试应记录下异常信号所在的被试、试次和通道等信息,并在后期的数据处理过程予以针对性处理。
1.6 统计学方法
2.1 运动过程心率监控与RPE结果
为了确保被试在10 min的有氧运动过程中达到了中等强度水平,或是后测开始前被试心率恢复到静息心率水平,对被试的运动前静息心率、运动中每分心率、运动后15 min心率值进行纪录。心率结果显示,运动中被试10 min的平均心率达到(121.8± 17.4)次/min,已接近66%HRmax的目标心率值。RPE结果显示,被试运动前后的RPE值差异不显著(t(15)=-1.293,P>0.05),且RPE值所对应的主观疲劳感觉区间为“很轻松”与“轻松”。上述结果表明,被试接受了中等强度运动负荷的刺激,且在运动过程中没有出现由于运动疲劳所引起的精神状态下降。
2.2 神经心理任务的行为表现
Flanker任务的行为数据包括反应时和错误率2个部分,预处理和计算结果见表1。
表1 大学生Flanker任务的行为数据Table1 Behavior data of flanker interference of college student
通过方差分析检验各自变量的主效应和交互作用。结果显示,反应时的Flanker任务主效应显著(F(1,15)=193.85,P<0.001,η2=0.93),同时,错误率的的主效应也显著(F(1,15)=449.42,P< 0.001,η2=0.95)。这说明,研究所选择的神经心理任务能有效反映各自变量的关系。
研究进一步考察了有氧运动对Flanker效应的影响,结果显示,反应时的有氧运动和前后测的交互作用显著(F(1,15)=24.25,P<0.05,η2=0.62),但错误率交互作用不显著(F(1,15)=0.17,P> 0.05)。由上述神经心理任务的试验结果表明,反应时比错误率对有氧运动的处理效应更为敏感(见图1)。
图1 有氧运动与前后测的交互作用示意图Figure1 Interaction between aerobic exercise and session factors
配对样本T检验进一步对有氧运动和前后测的交互作用进行计算,比较运动任务与对照任务的反应时(Flanker效应的后测-Flanker效应的前测)差异,显示,前者的反应时显著低于后者(t(1,15)=-4.93,P<0.001,r2pb=0.62)。表明,短时的自行车蹬踏运动可促进大学生认知神经任务的操作表现水平,原假设1成立(见图2)。
保山市隆阳区丙麻乡属于山区,本地不出产煤炭,煤炭外购成本高昂,加之近年来地貌恢复和植树护林形势严峻。烟叶烘烤对于燃料的需求大,新鲜烟叶8~10 kg才可烤出来1 kg干烟,对于近2 000 t的种烟乡,每年的燃料需求量巨大,可以说燃料成本已成为当地烤烟生产的重要支出。因此,能耗问题与行业发展、地方财税与烟农增收的矛盾越来越激烈。
图2 大学生的行为数据和Flanker效应Figure2 Behavior data and flanker interference of college student
2.3 fNIRS结果
对血氧信号数据进行预处理。(1)滤波处理:保留0.04~0.7 Hz之间的成分;(2)整合处理:根据任务类型依次统计在一致任务和不一致任务水平上的oxy-Hb信号。通过SPSS数据包对oxy-Hb信号进行统计分析。近红外光谱设备可获得oxy-Hb,deoxy-Hb以及二者之和(total-Hb)3项指标。相比deoxy-Hb和total-Hb信号,oxy-Hb信号更能反映大脑神经激活水平的变化[21]。因此,研究中通过计算oxy-Hb信号的变化来反映认知过程的神经激活水平。研究所采用的感兴趣区划分方法与对老年人群体的研究一致[22](见图3)。
各ROIs的oxy-Hb信号均值即为该ROI所包含所有通道的信号均值。这样,便可以在ROI水平上比较血氧信号的差异(见图4)。
图3 fNIRS光极分布与脑区ROIs划分的示意图Figure 3 Placement of fNIRS probes and region of interests(ROIs)
图4 一致任务与不一致任务血氧信号变化的整合图Figure4 Amplitude of hemoglobin(HB)single of integrated congruent(left)and incongruent(right)task
采用重复测量方差,分别对6个ROIs的有氧运动与前后测的Flanker效应进行检验,结果显示,R-DLPFC脑区有氧运动和前后测之间的交互作用显著(F(1,15)=18.02,P<0.001,η2=0.55),同时,R-FPA脑区有氧运动和前后测之间的交互作用也显著(F(1,15)=16.50,P<0.001,η2=0.52)。结果表明,有氧运动与前后测各水平的处理效应引发了上述2个脑区Flanker效应的oxy-Hb信号显著变化(见图5)。
配对样本T检验进一步比较运动任务与对照任务的oxy-Hb信号的差异(Flanker效应的后测-Flanker效应的前测),结果显示:在L-DLPFC脑区上,运动任务的oxy-Hb信号显著高于对照任务(t(1,15)=4.25,P<0.001,r2pb=0.55);在L-FPA脑区上,运动任务的oxy-Hb信号也显著高于对照任务(t(1,15)=4.06,P<0.001,r2pb= 0.52)。这就表明,急性有氧运动可显著提高右侧背外侧前额叶皮质(R-DLPFC)和右侧额极区(R-FPA)的神经激活水平,接受原假设2(见图6)。
图5 L-DLPFC和L-FPA脑区有氧运动和前后测交互作用示意图Figure5 Interaction between aerobic exercise and session factors of L-DLPFC and L-FPA
图6 运动负荷对大学生神经激活水平的影响Figure6 Effect of aerobic exercise on Oxy-Hb singles and cerebral activation pattern of college student
3.1 行为和fNIRS实验结果的含义
研究旨在探讨急性中等强度有氧运动对大学生Flanker任务表现和神经激活水平的影响,并通过行为数据和血氧信号的同步变化来反映有氧运动与执行功能的关系。
从行为表现来看,一致任务的RT比不一致任务更短,且这种变化在有氧运动和前后测各水平上重复出现,这就说明,Flanker任务可以有效反映试验条件所预期的处理效应。Flanker效应的反应时差值越小,说明相应的执行功能就越好。Flanker效应的结果显示,运动任务反应时在后测水平出现了显著降低,相反,对照任务的反应时却出现了增加。可见,中等强度有氧运动提高了大学生Flanker任务的操作表现,这就为急性有氧运动增进执行功能的观点提供了行为试验证据。
从fNIRS的结果来看,急性有氧运动对Flanker任务所引起的oxy-Hb信号产生了显著影响。fNIRS结果显示,有氧运动过程中各通道的oxy-Hb信号出现了明显增强,且R-DLPFC和RFPA脑区由Flanker效应所引发的oxy-Hb信号也显著增加。而且,运动后R-DLPFC和R-FPA脑区激活水平的增加,与Flanker任务过程中行为操作表现的提高同步出现,这就为急性有氧运动提高大学生执行功能提供了神经生理证据。
3.2 Flanker任务的脑激活模式
那么,为何在研究结果中前额叶的神经激活出现在右侧大脑半球?首先,神经激活在大脑半球所出现的位置与心理任务有关。大脑功能连接的研究表明,处理Flanker效应的认知控制网络具有如下特征:由Flanker任务所引发的与注意控制相关的多个脑区之间的路径(paths)表现出了显著的右侧优势[23]。有研究采用元分析方法对多项与Flanker任务的脑区激活模式相关的研究进行了统计,统计结果显示,激活部位主要出现在右侧DLPFC[24]。其次,大脑偏侧优势与年龄密切相关。有fMRI研究表明,在箭头Flanker任务试验中,年轻人和老年人在前额叶皮质表现了显著的偏侧优势,年轻人仅在右侧额下回和额中回出现了显著激活,但老年人在左侧额上回和额中回也出现了神经激活,且后者在右侧半球所出现的激活量比前者少[25]。可见,Flanker任务类型与年龄特征是影响半球偏侧优势的主要因素。
运动负荷对局部脑区神经激活的影响与该脑区所对应的执行功能有关。运动负荷之所以增进R-DLPFC和R-FPA脑区的神经活性是因为,DLPFC与工作记忆[13]、决策过程中信息的动态选择[26]、自我控制选择(self-control choices)等方面有关[27],而FPA主要与整合多个高级行为目标[28]和决策(decisionmaking)[14,29]等功能相关。这为运动后DLPFC和FPA神经活性的增加以及右脑偏侧优势的出现提供了理论依据。
运动负荷对DLPFC和FPA的影响与已有研究具有一致性。彩词Stroop任务的fNIRS研究发现,有氧运动可增强左侧DLPFC[11]和FPA[10]脑区的神经激活水平,fMRI研究也支持彩词Stroop任务引发DLPFC激活的观点,但由Stroop任务所引起的半球偏侧优势与Flanker任务的结果相悖:彩词Stroop任务(文字处理)引起右侧半球出现更多的神经激活,而箭头Stroop任务(空间处理)则引起左侧半球的激活优势[30]。虽说,Stroop和Flanker任务所对应的偏侧优势存在差异,但二者均说明DLPFC和FPA脑区在执行过程中起着非常重要的作用,为急性运动负荷增加2大脑区的神经激活水平提供了理论支撑。
3.3 脑区激活与认知功能的关系
那么,脑区激活水平增加与认知功能的变化是否存在关联呢?运动负荷促进前额叶皮质的神经活性,可能与DLPFC和FPA脑区在应对注意控制或抑制过程需动用神经资源相关,同时,一致任务与不一致任务所引发的神经活性差异也说明,脑区在应对不同难度认知任务时所动用的神经资源存在差别[10-11]。有研究结果进一步表明,在急性中等有氧运动后,认知任务表现的提高与前额叶皮质的神经激活增加具有耦合性[10-11]。这就从神经激活变化与行为表现2方面进一步说明急性负荷增强了大脑在应对执行控制任务过程中动用神经资源的能力。
然而,在对照任务后测水平上,局部脑区的神经激活水平低于前测水平。试验中,对对照条件进行严格的控制。对照任务在前测之后一直保持静止坐立姿势,在之后的25 min内几乎没有肢体运动,也几乎没有言语的交流。那么,相比运动任务,对照任务在后测时大脑处于一种抑制状态。由此可见,运动后R-DLPFC和R-FPA激活水平的提高,可能与中等强度负荷促进被试的清醒程度有关。对于上述问题,有研究报道表明,在运动疲劳过程中DLPFC的神经活性会出现降低[31];另有研究表明,在睡眠之后进行词汇任务时被试的局部脑区也会出现下降[32]。可见,不同精神状态可能会引起不同的认知表现。有研究通过ERP试验对P300的变化进行了分析,并提出了如下观点:自然状态或是诱发状态(包括运动)均会对认知过程速度产生显著影响[33]。
除了精神状态可引起脑区激活水平的变化,身体活动本身与认知表现关系密切。有研究指出,身体活动水平与认知表现的变化趋势呈倒U型分布,即身体活动水平与认知表现的增加从开始阶段逐渐增加到最高点,然后又出现下降[34]。有氧运动与大脑激活水平的研究认为,被试在66%最大心率[35]或50% V˙Ο2max强度[11,36]时激活水平最高,太大或太小的负荷强度不会出现大幅度的神经激活。有研究指出,在重复测量的Stroop任务中,大脑的激活水平仍然能保持较高水平[37],这就说明,认知任务的练习效应不会导致神经激活水平的显著降低。因此,急性中等强度的有氧运动可促使大脑处于一个良好的激活状态,从而进一步提高大脑的认知功能。
综上可知,急性运动负荷可提高认知表现和增加脑区激活水平(R-DLPFC和R-FPA),那么,长期有氧运动对脑功能所产生的影响是否跟每一次短时有氧运动的作用存在某种关联度呢?根据神经影像所提供的证据,长期运动刺激会引起大脑局部脑区的功能增强,包括DLPFC[38]。最近有研究(大鼠实验)表明,骨骼肌的长期运动可降低大脑衍生营养因子(Brain-derived neurotrophic factor,BDNF)的阈值[39],也有关于长期有氧运动可以提高老年人大脑中5-羟色胺活性的报道[40]。可见,长期有氧运动对执行功能产生积极影响,但长期有氧运动所带来的功能增强与急性有氧运动短暂作用的关系仍需进一步证明。
中等强度有氧运动可短暂提升大学生的执行功能水平,其中Flanker任务的行为操作表现有所提高,右侧背外侧前额叶皮质区(R-DLPFC)与右侧额极区(R-FPA)的神经激活水平有所增加,且脑区的神经激活增加与行为操作表现的提高具有一致性。
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Effect of a Bout of Acute Aerobic Exercise on Executive Function(EF)of College Student:Evidences from fNIRS andBehaviorExperiments
WEN Shilin1,XIA Shuhua2,LI Lianjun3,YANG Yang1,TAN Zhengze1,JIANG Changhao1
(1.School of PE,Capital University of Physical Education and Sports,Beijing 100086,China;2 School of PE,Henan Normal University,Xinxiang 453007,China;3.Hunan University of Humanities,Science and Technology,Loudi 417000,China)
Objective:The present study was to explore the effect of a bout of acute aerobic exercise on executive function(EF)of college students and its neural mechanism.Methods:The study examined the effect of 10min acute exercise on behavior performance and brain activation level during the Flanker task of 16 college students using behavior experiments and the non-invasive functional near infrared spectroscopy(fNIRS)methods which was to identify the potential neural substrates activated by the Flanker interference.Results:The Flanker interference of reaction time(RT)of the experimental group was significant lower than the control group(t(1,15)=-4.93,P<0.001).The flanker interference of oxy-Hb single of the experiment group was significant higher than the control group in the right dorsolateral prefrontal cortex(R-DLPFC)(t(1,15)=4.25,P<0.001)and the right frontopolar area(R-FPA)(t(1,15)=4.06,P<0.001).Conclusions:The EF behavior performance and the activation level of contralateral brain regions of the young man during Flanker task were significant boomed by the aerobic exercise simultaneously.And the enhanced activation was significantly coincided with the improved cognitive performance. The experiment results provided new evidences of the effect of the aerobic exercise on the EF of the young.
aerobic exercise;college student;executive function;Flanker interference;fNIRS;cerebral activation pattern
G 804.8
:A
1005-0000(2015)06-526-06
10.13297/j.cnki.issn1005-0000.2015.06.011
2015-08-17;
2015-10-30;录用日期:2015-10-31
首都大学生思想政治教育研究课题(项目编号:BJSZ2014ZL03);湖南省教育厅科学研究优秀青年项目(项目编号:11B040);北京市社科项目(项目编号:132HB008)
文世林(1980-),男,湖南桃江人,博士,讲师,研究方向为运动促进身心健康发展。
1.首都体育学院体育教育训练学院,北京100086;2.河南师范大学体育学院,河南新乡453007;3.湖南人文科技学院,湖南娄底417000。