红景天苷药理作用及其作用机理研究进展

韩雪娇,郭娜,朱美宣,于涛

(东北林业大学盐碱地生物资源环境研究中心 东北油田盐碱植被恢复与重建教育部重点实验室，黑龙江 哈尔滨 150040)



红景天苷药理作用及其作用机理研究进展

韩雪娇,郭娜,朱美宣,于涛

(东北林业大学盐碱地生物资源环境研究中心 东北油田盐碱植被恢复与重建教育部重点实验室，黑龙江 哈尔滨 150040)

红景天苷是红景天属植物中广泛存在的一种天然酚类次生代谢产物，具有多种药理作用，应用前景广泛，其药理作用及其作用机理方面的研究备受关注。本文从红景天苷对心脏、脑、神经、肝、肾、肺、皮肤的保护作用以及抗细胞凋亡、抗癌、抗炎、抗衰老、抗疲劳、抗缺氧、抗病毒、抗骨质疏松和糖尿病等方面综述了2009年以来国内外红景天苷药理作用及其作用机理的研究进展，旨在为红景天苷进一步开发和利用提供参考依据。

红景天苷；药理作用；作用机理；研究进展

红景天苷[(4-羟基-苯基)-β-D-吡喃葡萄糖苷]，红景天属(Rhodiola)植物中广泛存在的酚苷类化合物，可从植物根、茎提取，亦可通过生物合成途径、化学合成途径、生物催化合成途径等其他途径合成[1]。随着红景天苷类物质需求量的逐渐增大，其药理作用及其作用机理方面的研究备受关注。红景天苷药理作用的早期研究进展有肖妤、李昱柳、李妍、佟力、宋月英等人对于红景天苷的抗衰老、抗疲劳、心脑血管保护等方面的药理作用进行了综述[2-6]。近年来，张丽楠等[7]综述了红景天苷保护心脑血管系统、调节免疫系统、防辐射、抗疲劳、抗肿瘤等药理作用，李凤林[8]综述了从红景天苷抗肿瘤及增强免疫功能以及对心血管系统、中枢神经系统、肝肾等的保护作用，张雪松等[9]综述了红景天苷对肾脏、心血管等器官及系统的保护作用。对于近五年红景天苷药理作用尤其是作用机理方面的研究成果的综述整理涉及较少。本文较全面地综述了国内外近5年红景天苷药理作用最新进展，并侧重阐述其相关作用机理。

1 抗衰老、抗疲劳以及抗缺氧作用

1.1 抗衰老作用 Mao等[10]采用D-半乳糖诱导的小鼠衰老模型研究发现红景天苷可以可抑制神经和免疫系统内D-半乳糖诱导的衰老作用，通过改善肌动活动，增加记忆潜时，提高淋巴细胞有丝分裂发生和白细胞介素-2(interleukin，IL-2)的产生，阻碍晚期糖基化产物(advanced glycation endproducts，AGEs)的增加而发挥抗衰老作用。该课题组还利用过氧化氢诱导的人类胎儿肺二倍体成纤维细胞早衰模型，发现红景天苷可以通过改变氧化诱导条件下细胞的形态、周期，以及肿瘤抑制基因p16、p53和细胞周期依赖激酶抑制物p21基因的表达来发挥作用，证明红景天苷作为一种有效制剂可以延缓人类衰老和降低衰老相关疾病的发病率[11]。

1.2 抗疲劳作用 马莉等[12]的研究结果表明红景天苷可降低疲劳小鼠血浆肌酸激酶(creaine kinase，CK)及肌酸激酶同工酶(creatine kinase-myocardial band isoenzyme，CK-MB)活性，并可拮抗长时间运动导致的血浆乳酸盐脱氢酶(lactate dehydrogenase，LDH)、CK及CK-MB活性的升高，还可明显提高小鼠血浆中超氧化物歧化酶(superoxide dismutase，SOD)及谷胱甘肽过氧化物酶(glutathione peroxidase，GSH-Px)活性，显著降低小鼠血浆中丙二醛(malondialdehyde, MDA)含量，拮抗长时间运动导致的小鼠血浆SOD活性降低，电镜结果显示红景天苷能降低长时间耐力运动后骨骼肌和心肌出现的损伤，证明红景天苷对运动所导致的氧化损伤具有一定的保护作用。红景天苷可通过提高运动性疲劳大鼠中枢单胺类神经递质多巴胺(dopamine，DA)、去甲肾上腺素(norepinephrine，NE)的质量比，降低5-羟色胺(5-hydroxy tryptamine，5-HT)、5-羟吲哚乙酸(5-hydroxyindole acetic acid，5-HIAA)的质量比而改善运动性疲劳状态下神经递质紊乱的情况，达到缓解运动性疲劳的效果[13]。

1.3 抗缺氧作用 红景天苷不仅对常压和高压缺氧小鼠有保护作用，而且能明显延长特异性心肌缺氧以及亚硝酸钠中毒小鼠的生存时间，提高动物在不同缺氧状况下的生存能力[14]。已有研究发现缺氧可引起SD大鼠阴茎海绵体平滑肌细胞(corpus cavernous smooth muscle cell，CCSMC)收缩型标志物α-肌动蛋白(α-actin)表达降低，合成型标志物骨桥蛋白(osteopontin，OPN)表达升高，推测缺氧可能引起CCSMC由收缩型向合成型转化，而红景天苷能抑制缺氧引起的CCSMC、α-肌动蛋白表达降低和OPN表达升高，浓度为5mg/L时与前列腺素E1(prostaglandin E1，PGE1)0.4 μg/mL时作用几乎相当[15]。

2 保护作用

2.1 心脏保护作用 Wu等[16]研究表明红景天苷处理可明显提高心肌细胞的生存能力，减少乳酸脱氢酶释放以及细胞凋亡，显著改善心肌细胞对葡萄糖的摄取能力，增加葡萄糖胺水平，减少胞质钙离子浓度，并且以剂量依赖方式改善细胞活力的降低。红景天苷可缓解心肌细胞形态学损伤，并能显著调节心肌细胞异源二聚体(Bcl-2/Bax)比率及保护线粒体跨膜电位[17]。利用家兔缺血再灌注模型，通过冠状动脉内给药红景天苷能显著减弱缺血再灌注造成的心肌细胞凋亡，其保护机理是由磷脂酰肌醇3-激酶/蛋白激酶B(phosphatidylinositol-3-kinase/protein kinase B，PI3K/Akt)信号通路介导的[18]。红景天苷还可显著改善由于缺氧诱导的心肌细胞生存能力的丧失，并可减少细胞坏死和细胞凋亡，且存在剂量依赖效应，作用机理为增加缺氧诱导因子-1α(hypoxia inducible factor-1α，HIF-1α)表达以及随后血管内皮生长因子(vascular endothelial growth factor，VEGF)水平的上调[19]。Zhu等[20]用红景天苷处理过氧化氢氧化应激诱导条件下的H9c2大鼠心肌细胞，发现红景天苷能有效地抑制细胞内丙二醛的产生，保护心肌细胞免受氧化损伤，通过激活PI3K/Akt途径和抗氧化酶，提高内源性磷脂酰肌醇3-激酶(phosphatidylinositol-3-kinase，PI3K)的表达和活性。Zhang等[21]研究发现服用红景天苷可缓解表阿霉素诱导的早期左心室区域收缩功能障碍，患者心肌应变率(strain rate，SR)随之增大，血浆中活性氧簇(reactive oxygen species，ROS)浓度可保持恒定。Wang等[22]研究证实红景天苷可减弱由力竭性游泳造成的心肌超微结构损伤，通过降低丙二醛含量，增加超氧化物歧化酶含量，并增加磷酸化细胞外信号调节激酶(phospho-extracellular signal-regulated kinase,p-ERK)和减少p-p38蛋白的表达来实现对于心肌细胞的保护作用。

2.2 脑保护作用 红景天苷能显著减少脑缺血再灌注损伤大鼠脑组织ROS的生成，降低细胞凋亡蛋白酶-3(cysteinyl aspartate specificproteinase 3,Caspase-3)活性，降低血脑屏障的通透性，减轻脑水肿，抑制肿瘤坏死因子-α(tumor necrosis factor-α，TNF-α)表达[23]，进而对大鼠脑缺血再灌注损伤具有明显保护作用[24]。叶莎莎等[25]发现红景天苷能够明显降低脑缺血再灌注损伤模型小鼠的脑坏死面积的比例，抑制小鼠胸腺指数、脾脏指数及体重的下降情况，延长脑缺血再灌注损伤模型小鼠的寿命。Chen等研究发现红景天苷可以减少小鼠创伤性脑损伤后造成的脑水肿和细胞凋亡，其潜在机理可能为PI3K/Akt蛋白激酶信号途径[26]。

2.3 神经保护作用 红景天苷通过抑制caspase-3活化和细胞内钙水平而实现对于谷氨酸兴奋性中毒的大鼠海马神经元神经保护作用[27]。而在过氧化氢诱导的大鼠海马神经元细胞损害模型中证明红景天苷的保护作用缘于对于caspase-3活性的抑制，以及降低过氧化氢诱导产生的一氧化氮(nitric oxide，NO)和一氧化氮合酶(nitric oxide synthase，NOS)活性。对于过氧化氢诱导神经生长因子(nerve growth factor，NGF)已分化的大鼠肾上腺嗜铬细胞瘤(adrenal pheochromocytoma，PC12)细胞系，红景天苷通过细胞外信号调节激酶1/2(extracellular-signa1 regulated kinase，ERK1/2)信号途径发挥对神经系统的保护作用，尤其是在caspase-3激活的相同或上游水平[28]。Zhang等[29]采用人类神经母细胞瘤(neuroblastoma,SH-SY5Y)细胞研究发现红景天苷可抑制β25-35-淀粉样蛋白(beta β25-35-protein，Aβ25-35)诱导的c-Jun氨基末端激酶(c-Jun N-terminal kinase，JNK)和p38丝裂原活化蛋白激酶(p38 mitogen-activated protein kinases，p38 MAPK)的磷酸化作用，从而对Aβ25-35诱导的氧化胁迫神经起保护作用，但不抑制ERK1/2途径。Zhang等[30]利用大鼠原代培养皮层神经元细胞模型，探索红景天苷是否具有神经保护作用，结果证明红景天苷对于缺氧诱导剂氯化钴诱导的损伤细胞呈剂量依赖性的保护作用，其机理为提高HIF-1α的表达，减轻细胞内活性氧水平的增加，抑制核转录因子-κB(nuclear transcription factor-κB，NF-κB)蛋白的超表达。另外，Casadesus等[31]通过侧脑室注射链脲霉素建立大鼠阿尔茨海默式病模型，并证明红景天苷可以清理细胞内ROS，改善大鼠模型中损坏的海马神经元，其作用机理为保护神经干细胞。以上研究均预示红景天苷可作为一种用途广泛的药剂预防或治疗神经变性患者的神经元损伤[32]。

2.4 保肝护肾作用 以药物诱导的小鼠肝纤维化为实验模型，发现红景天苷能够影响小鼠的肝纤维化进程，减轻小鼠的肝纤维化程度，对小鼠肝纤维化有一定的保护作用，可能是红景天苷影响了肝脏中的肝巨噬细胞(kupffer cells，KC)的增殖或者凋亡，引起细胞对炎性信号调控发生变化而使肝星形细胞分泌胶原减少得以实现[33]。金艳玲等[34]发现红景天苷处理可以有效降低肾脏缺血再灌注损伤大鼠的血清肌酐(serum creatinine，SCr)、MDA、TNF-α、IL-2、IL-6水平，且肾组织病理改变减弱，表明红景天苷对大鼠肾脏缺血再灌注损伤具有一定的预防和保护作用。

2.5 抗肺损伤作用 百草枯中毒后红景天苷处理可使大鼠肺组织损伤明显减轻，肺泡腔及支气管腔炎细胞及渗出物明显减少，肺湿/干重比、肺组织匀浆中TNF-α含量均明显降低，表明红景天苷对百草枯中毒所致急性肺损伤具有一定的治疗作用，且通过抑制肺组织中炎症因子表达而发挥作用[35]。氯气这种窒息性毒剂在亚致死剂量吸入中毒后，可出现肺通透性增加和肺组织缺氧，这种作用可激活肺组织中HIF-1α/VEGF通道，进而影响维持肺通透性的紧密连接蛋白Occludin与ZO-1的表达有关，红景天苷干预可改善相关因子的异常表达，有效改善氯气引起的急性肺损伤[36]。

2.6 皮肤保护作用 沈干等[37]研究结果显示在暴露于中波紫外线(ultraviolet B, UVB)后，经红景天苷处理后，细胞内抗氧化酶SOD、谷胱甘肽(glutathione，GSH)、过氧化氢酶(catalase，CAT)的活性提高，MDA的产生减少，证明红景天苷具有增加人角质形成细胞内抗氧化酶活性、抑制脂质过氧化反应及抗氧化作用，具有抗皮肤光老化作用。

3 抗癌和抗细胞凋亡作用

3.1 抗癌作用 红景天苷通过调节细胞周期蛋白依赖性蛋白激酶(cyclin-dependent kinases，CDK4)-细胞周期蛋白D1(cyclin，D1)途径而抑制G1期，或者通过调节细胞周期蛋白依赖性蛋白激酶(cyclin-dependent kinases，CDK2)-细胞周期蛋白B1(cyclin，B1)途径来抑制G2期来发挥细胞毒活性[38]。采用人类乳腺癌细胞系MDA-MB-231细胞(雌激素受体阴性)和MCF-7细胞(雌激素受体阳性)作为模型，证明红景天苷可以诱导细胞周期阻滞和细胞凋亡，有希望作为治疗乳腺癌的候选药剂[39]。通过测试发现红景天苷可以分别从体内和体外抑制神经胶质瘤的形成和生长，并能通过抑制氧化应激和星形胶质细胞的形成而改善肿瘤微环境[40]。

3.2 抗细胞凋亡作用 红景天苷可以通过校正B淋巴细胞瘤-2基因(B-cell lymphoma-2，Bcl-2)家族来减少ROS表达，抑制caspase-3活性，保护内皮细胞免受氯化钴诱导的细胞凋亡[41]。Li和Zhang等[42-43]分别研究了红景天苷对于PC12细胞凋亡的影响及其可能存在的反应机理，用红景天苷提前处理培养的PC12细胞，可显著减少1-甲基-4-苯基吡啶(1-methyl-4-phenylpyridinium，MPP+)诱导的细胞凋亡，降低线粒体膜电位(mitochondrial membrane potential，MMP)的衰减，其作用机理为减弱NO的增加和神经元型一氧化氮合酶(neuronal nitric oxide synthase，nNOS)、诱导型一氧化氮合酶(inducible nitric oxide synthase，iNOS)的超表达，抑制NO途径，红景天苷可以抑制MPP+诱导的染色质聚集和乳酸脱氢酶释放，通过PI3K/Akt途径显著减弱MPP+诱导细胞凋亡的能力，并呈剂量和时间依赖性。

另外，有研究表明红景天苷可以通过抑制JNK信号通路来实现心肌细胞(myocardial cell，H9c2)免受局部缺血再灌注造成的细胞凋亡作用[44]，也可以通过PI3K/Akt信号通路抑制小鼠创伤性脑损伤(traumatic brain injury，TBI)造成的细胞凋亡现象[26]。Qian等[45]发现红景天苷通过其抗氧化活性以及对caspase-3的抑制活性避免人红细胞受到过氧化氢作用而凋亡。Xian等[46]采用海马神经元研究红景天苷类似物4-甲氧基苯甲基-2-乙酰氨基-2-脱氧-β-D-吡喃糖苷(4-methoxy-2-acetamido-2-deoxy-β-D-pyranoside，MADP)具有与红景天苷类似的抗细胞凋亡作用，且强于红景天苷。

4 抗炎和抗病毒作用

4.1 抗炎作用 红景天苷可调节早期细胞因子产生方面的炎症反应，通过阻断核转录因子-B(nuclear transcription factor，NF-B)和细胞外信号调节激酶/丝裂原活化蛋白激酶(extracellular- signa1 regulated kinase/ mitogen-activated protein kinases，ERK/ MAPKs)的活化作用，从而减少TNF-α、IL-6和IL-1β的分泌，显著增加小鼠的存活率，预示红景天苷可用于治疗炎症反应介导的内毒素血症[47]。另外，通过评价红景天苷对于脂多糖(lipopolysaccharide，LPS)诱导的小鼠乳腺炎的影响及其反应机理，发现红景天苷可以通过抑制NF-κB和有丝分裂原活性蛋白激酶的活化而发挥炎症抑制作用，可作为乳腺炎的预防药物[48]。邹毅清等[49]研究红景天苷处理对大鼠全脑缺血再灌注后全身及海马区炎症反应的影响，发现经过红景天苷处理后，血清TNF-α和IL-6浓度及海马区髓过氧化物酶(myeloperoxidase，MPO)活力和NF-κB DNA 结合活力均明显下降，表明红景天苷可缓解大鼠脑缺血再灌注后全身和海马区的炎症反应。

4.2 抗病毒作用 体内和体外的研究结果表明，红景天苷可以一定程度的抗柯萨奇病毒B3(coxsackievirus B3，CVB3)，测定红景天苷对于近交系免疫缺陷小鼠(BALB/c)的心脏中一些重要细胞因子的mRNA表达发现红景天苷可以调控干扰素、白细胞介素、肿瘤坏死因子的mRNA表达，针对CVB3产生抗病毒作用并且可用于治疗病毒性心肌炎[50]。张霞等[51]利用非洲绿猴肾细胞(African green monkey kidney cell，Vero)研究红景天苷对肠道病毒71型(enterovirus 71，EV71)的抑制作用，结果发现红景天苷对Vero细胞毒性低，在病毒感染前后加入均可抑制病毒，药物预处理细胞抗病毒作用最好，证明红景天苷具有抑制病毒对细胞感染的作用。

5 抗骨质疏松和糖尿病作用

红景天苷可影响糖尿病并发骨质疏松大鼠的瘦素表达，研究结果发现在红景天苷处理后，糖尿病并发骨质疏松大鼠血糖明显下降，血清胰岛素(insulin，INS)和瘦素(leptin，LP)浓度及胫骨骨密度(bone mineral density，BMD)水平明显升高，下丘脑神经肽Y(neuropeptide Y，NPY)含量明显下降，从而对糖尿病骨质疏松症起治疗作用[52]。Zhang等[53]通过建立小鼠胚胎成骨细胞(MC3T3-E1)体外过氧化氢诱导的氧化胁迫模型，和卵巢切除小鼠的骨质疏松模型，研究显示红景天苷可以减轻骨质疏松，通过抑制骨吸收介质的释放和对于成骨细胞的氧化损伤来发挥保护作用。另外，红景天苷可以保护小鼠免受糖尿病诱导的氧化胁迫影响，并具有降糖活性，显著降低空腹血糖(fasting blood glucose，FBG)、总胆固醇(total cholesterol，TC)，甘油三酯(triglyceride，TG)和MDA含量，增加血清胰岛素含量以及SOD、谷胱甘肽过氧化物酶(glutathione peroxidase，GPx)和CAT活性，可以考虑使用红景天苷治疗糖尿病[54]。

6 结语

综上所述，红景天苷药理作用研究已取得一定的成果，但是对于红景天苷的药理作用还有很多机制尚未明确。目前，作为药物，红景天苷的临床应用尚欠缺，关于红景天苷的各方面药理研究也多集中于动物体外和体内的机制探讨上，临床研究鲜有报道。随着现代医学及制药水平的发展和实验技术的提高，进一步明确红景天苷药理、毒理作用以及相应作用机制将有助于红景天苷的商业和临床价值的发挖掘，提升红景天苷的开发利用前景。

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(编校：谭玲)

Research progress in pharmacological activities and related mechanism of salidroside

HAN Xue-jiao,GUO Na,ZHU Mei-xuan,YU Tao

(Alkali Soil Natural Environmental Science Center, Northeast Forestry University, Key Laboratory of Saline-alkali Vegetation Ecology Restoration in Oil Field, Ministry of Education, Harbin 150040, China)

Salidroside is a natural phenolic secondary metabolite which widely exists in the genusRhodiola.Salidroside possess different pharmacological activities and broad application prospect.The study on its pharmacological activities and mechanism have been paid more attention.The present review summarized the recent research progress in the pharmacological activities and mechanism of salidroside since 2009, such as heart protection, brain protection, nerves protection, liver protection, kidney protection, lung protection, skin protection and anti-apoptotic, anti-cancer, anti-inflammatory, anti-aging, anti-fatigue, anti-hypoxic, antiviral, anti-osteoporosis and diabetes activities, which would provide a reference for the further development and utilization of salidroside.

salidroside; pharmacological activities; mechanism; research progress

韩雪娇，女，硕士在读，研究方向：生物活性物质利用，E-mail：hanxuejiao0701@126.com；于涛，通讯作者，男，本科，工程师，研究方向：生物活性物质利用，E-mail：cell2003@126.com。

R285.5

A

1005-1678(2015)01-0171-05