AM真菌在植物病虫害生物防治中的作用机制

罗巧玉, 王晓娟, 李媛媛, 林双双, 孙 莉, 王 强, 王 茜, 金 樑

(兰州大学 草地农业生态系统国家重点实验室 草地农业科技学院， 兰州 730020)

AM真菌在植物病虫害生物防治中的作用机制

罗巧玉, 王晓娟, 李媛媛, 林双双, 孙 莉, 王 强, 王 茜, 金 樑*

(兰州大学 草地农业生态系统国家重点实验室 草地农业科技学院， 兰州 730020)

丛枝菌根(Arbuscular Mycorrhizae，AM)真菌是一类广泛分布于土壤生态系统中的有益微生物，能与大约80%的陆生高等植物形成共生体。由土传病原物侵染引起的土传病害被植物病理学界认定为最难防治的病害之一。研究表明，AM真菌能够拮抗由真菌、线虫、细菌等病原体引起的土传性植物病害，诱导宿主植物增强对病虫害的耐/抗病性。当前，利用AM真菌开展病虫害的生物防治已经引起生态学家和植物病理学家的广泛关注。基于此，围绕AM真菌在植物病虫害生物防治中的最新研究进展，从AM真菌改变植物根系形态结构、调节次生代谢产物的合成、改善植物根际微环境、与病原微生物直接竞争入侵位点和营养分配、诱导植株体内抗病防御体系的形成等角度，探究AM真菌在植物病虫害防治中的作用机理，以期为利用AM真菌开展植物病虫害的生物防治提供理论依据，并对本领域未来的发展方向和应用前景进行展望。

AM真菌；宿主植物；病原体；抗病性；生物防治

当前，随着化学农药的广泛使用，农田生态系统中真菌、细菌、线虫等病原体对农药的耐药性日益增强，而其天敌则被大量杀灭，致使病虫害日益猖獗。同时，化学农药具有污染大气、水体和土壤的特性，可以残留在动、植物体内，通过食物链进入人体，危害人类健康[1]。随着人民生活水平的不断提高，由农药、化肥引起的食品安全问题已经受到广泛关注。因此，寻找防治植物病虫害的绿色、环境友好型治理技术已经成为环境科学家和植物病理学家研究的热点之一。生物防治就是其中备受关注的一项技术与方法。

生物防治(Biological Control)是指利用生物物种间的相互关系，以一种或一类生物抑制、消灭另一种或另一类有害生物的防治方法[2- 3]。因其具有高效低耗、对环境安全、功能多样等诸多优点而受到土壤学家、植物病理学家和生态学家的广泛关注，目前采用寄生性和捕食性昆虫(天敌)治理病虫害的研究已取得重大突破，相关技术已经推广应用。此外，采用微生物进行生物防治也已取得显著进展[3- 4]。

丛枝菌根(Arbuscular Mycorrhizae，AM)是陆地生态系统中广泛分布的一类与植物根系共生的有益微生物。地球上80%的陆生高等植物均能与其建立共生关系，形成特定的“菌根”结构[5]。菌根共生体的形成能够改善宿主植物的营养状况，促进宿主植物提高对土壤中P、N、K、Zn、Mn、Fe、Cu、Ca等矿质元素的吸收[6]，提高植物的生物量生产[5]，增强宿主植物对非生物胁迫，如干旱[7]、盐渍[8]、重金属污染[9]等的耐受能力。菌根际(Mycorrhizosphere)是由植物根系、线虫、细菌、AM真菌和其他真菌通过竞争、拮抗、协同效应等种间关系相互作用构成的集合体，对保持土壤生态系统的动态平衡发挥重要作用，其中微生物-微生物之间的相互作用对植物生长影响显著[5]。AM真菌又是菌根际内最普遍、生物量最大、作用最显著的有益真菌类群，对土传病原体具有一定的拮抗或抑制效应[10- 12]。研究表明，AM真菌能够通过改变植物根系形态或解剖结构，调控宿主植物体内次生代谢产物的形成，改善根际环境的理化性状，与病原物竞争光合产物和侵染空间，激活、诱导植株体内抗病防御体系的启动等多种机制，降低真菌、线虫、细菌等病原体对黄瓜(Cucumissativus)、草莓(Fragariaananassa)、西红柿(lycopersiconesculentum)、柑橘(Citrusreticulata)、油橄榄(Oleaeuropaea)、截形苜蓿(Medicagotruncatula)、香瓜(Cucumismelo)、玉米(Zeamays)、马铃薯(Solanumtuberosum)、香蕉(Musanana)等植物的危害程度，减少农药使用量[13- 16]。目前已经证实的可有效控制植物土传病害的AM真菌超过30种[17]，因此研究AM真菌在植物病虫害生物防治中的作用机制具有重要的理论和应用价值。基于此，本文就近年来国内外有关AM真菌在生物防治中增强宿主植物耐/抗病性的机制进行综述，同时对利用AM真菌进行植物病虫害防治的前景进行展望。

目前，利用AM真菌进行植物病虫害防治的研究日趋增多，分析其相关机理主要包括改变植物根系形态结构、调节次生代谢产物的合成、改善植物根际微环境、直接与病原微生物竞争入侵位点和营养、诱导植株抗病防御体系的形成等(图1)，现分述如下：

1 改变植物根系形态结构

病原体侵染植物根系必须通过细胞壁进入细胞，而AM真菌共生能够使宿主植物根系增长、增粗，分枝增加；加速细胞壁木质化，使根尖表皮加厚、细胞层数增多；改变根系形态结构，从而有效减缓病原体侵染根系的进程[18](图1A)。在大丽轮枝孢(Verticilliumdahliae)胁迫下，与摩西球囊霉(Glomusmosseae)和幼套球囊霉(G.etunicatum)共生的陆地棉(Gossypiumhirsutum)根系木质部结构增多，栅栏组织和导管变形，导管处产生胶状物质，细胞变形固缩，颜色加深，细胞壁明显加厚、木质化，液泡数量显著减少，线粒体内褶消失，根系产生的一系列结构性变化均有利于提高宿主植物对大丽花轮枝孢的抵抗能力[19]。AM真菌能在宿主植物根系表皮和内皮层形成菌丝体网络、胼胝质及由非酯化果胶堆积的乳头状结构(图1B)，对病原体穿透根系细胞组织及进一步侵染起到阻碍作用[20]，根系解剖结构的变化改变病原物的侵染动力学。菌根化植株根系的变化还体现在诱导细胞壁产生富含羟基脯氨酸糖蛋白(Hydroxyproline-rich Glycoprotein，HRGP)。HRGP是植物细胞壁上的糖-蛋白质线性复合分子，作为细胞壁结构物质，可以提高宿主植物细胞壁的强度，使细胞壁不能被病原物侵染过程中分泌的蛋白酶、纤维素酶、半纤维素酶等分解。另一方面，病原体入侵植物过程中HRGP起凝集素作用，把病原体固定在细胞壁上(图1C)，从而阻止病原体侵入植物细胞[21]。

AM真菌除了影响宿主植物根系结构外，其细胞壁上存在的一些物质也能起到抑制病原菌的作用(图1C)。研究表明，一些球囊霉属(Glomus)的AM真菌根外菌丝、芽管的内壁及孢子细胞壁上存在β-1，3-葡聚糖，而盾巨孢囊霉属(Scutellospora)或巨孢囊霉属(Gigaspora)真菌中不存在β-1，3-葡聚糖[22]。β-1，3-葡聚糖是细胞壁的结构成分，其在AM真菌体内的存在说明AM真菌对病原微生物具有一定的屏障作用。可见，AM真菌能够通过改变植物根系的解剖结构及自生的结构物质来增强宿主植物对病虫害的抵御性，达到生物防治的作用。

图1 AM真菌-植物共生体对病虫害进行生物防治的作用机制示意图Fig.1 Schematic diagram of biological control mechanisms in arbuscular mycorrhizal (AM) fungi symbiosis with plantsA: 根系分枝增多, 根尖表皮加厚, 细胞壁木质化；B: AM真菌菌丝体网络在根系表皮起屏障作用；C: Hydroxyproline-rich Glycoprotein (HRGP), β-1，3-葡聚糖等物质将病原物凝集于细胞壁；D: 改善土壤结构；E: 根系分泌物杀死病原物；F: AM真菌刺激有益微生物生长繁殖；G: AM真菌寄生在病原物体内；H: 改善植株对养分、水分的吸收状况，同时与病原物竞争营养物质

2 调节次生代谢产物的合成

菌根共生体能够调节宿主植物生理代谢过程中次生代谢产物的种类和数量，这是AM真菌诱导植株抗病性的一个重要机制[23- 24]。AM真菌根内菌丝和根外菌丝表面均能产生植保素、胼胝质、生物碱、酚类等化学物质，这些次生代谢产物有利于植株抵御病害所造成的逆境条件[25]。

植保素是植物受病原微生物侵染过程中产生的一类抗性化合物，其产生速度和累积量与植物的抗病性有关。一般植保素在受侵染细胞周围积累，起屏障隔离作用，防止病原体进一步扩散。摩西球囊霉可以诱导植物根系产生植保素应激反应，提高植物抗病性[26]。接种根内球囊霉(G.intraradices)促进根系中胼胝质沉积，保护黄瓜免受瓜炭疽菌(Colletotrichumorbiculare)毒害[27]。长春花(Catharanthusroseus)受AM真菌侵染后其叶片中长春花碱含量显著增加，提高了植株对生物胁迫的抗逆性[28]。酚类物质家族包含黄酮类、酚羧酸等多种化合物，这些物质均与植物的信号分子及防御系统联系在一起[29]，而黄酮类物质还能增加AM真菌的侵入位点并提高其侵染率[30]。研究发现，菌根化植物根系酚类物质含量发生变化，与AM真菌共生的陆地棉内积累了大量酚类化合物，这些化合物可以提高宿主植物抵御大丽轮枝孢的能力[31]。接种摩西球囊霉的草莓地上部分和根系中草莓枯萎病(Fusariumoxysporumf. sp.fragariae)、胶孢炭疽菌(C.gloeosporioides)病害发生率及病症严重程度均显著降低，植株总多酚含量、抗坏血酸含量增加[32]。Zhu等通过分根试验发现，地表球囊霉(G.versiforme)能够诱导西红柿植株产生对茄青枯病菌(Ralstoniasolanacearum)的系统抗性[32]，其根系中酚类物质含量显著增加，酚类物质的增加同时发生在茄青枯病菌侵染根段和未侵染根段[33]，因此植物系统抗性与酚类物质含量的增加密切相关。但也有研究发现，接种AM真菌与未接种AM真菌的椰枣树(Phoenixdactylifera)受椰枣失绿病菌(F.oxysporumf. sp.albedinis)感染后酚类化合物没有显著变化，但菌根化植株体内积累了大量的内羟基肉桂酸的衍生物，从而提高了其抵御椰枣失绿病菌的能力[34]。

3 改善植物根际微环境

AM真菌与植物形成共生关系后，真菌菌丝的发育能够改变宿主植物根细胞膜的通透性、改变根系分泌物的组分和数量，影响根际土壤物理、化学性状，进一步导致根围微生物的种群结构和数量发生变化(图1D—F)。研究表明，菌根及其根外菌丝可贯穿于土壤颗粒间极小的孔隙，其分泌物如球囊霉素相关蛋白(GRSP)、有机酸、多胺等可作为土壤颗粒间粘着的吸附剂，促进土壤团粒结构形成，改善土壤的pH、水稳定性、通气性、透水性，进一步提高氧化还原电位(Eh)，促进植株正常生长以抵御病害侵入[35]。与AM真菌共生的植物根系产生的分泌物可直接影响其它土壤真菌[26, 36- 37]、线虫[38]和细菌[39]的生长发育与繁殖，使土壤中微生物群落在结构、性质、数量及空间分布上发生变异。菌根化西红柿根系渗出液可以持续的麻痹线虫，从而减少线虫对根系的侵入[38]，也会排斥烟草疫霉菌(Phytophthoranicotianae)的游动孢子，使其不能接近植物根系[40]。此外，AM真菌还可以与土壤有益微生物相互促进，产生协同效应，尤其是可以刺激对土传病原菌具有拮抗作用的微生物活性，使根围中对植物有益的微生物数量增加，如黏帚霉属(Gliocladium)、链霉菌属(Streptomyces)和木霉属(Trichoderma)等真菌，固氮菌、溶磷细菌、荧光假单胞菌(Pseudomonasfluorescence)、芽孢杆菌等促进植物生长的细菌(Plant Growth Promoting Rhinoacteria，PGPR)以及放线菌等[39,41]，这些有益微生物也会减少病原体的数量、降低病原微生物对植株的侵染机会，从而间接提高植物对病原体的抵御能力。PGPR还能强化AM真菌与植物的共生关系[42]。因此，改变植物根际土壤理化性质及菌根际微生物区系是AM真菌重要的抗病机制之一。

4 与病原微生物的竞争效应

4.1 竞争入侵位点

AM真菌作为一种土壤根际活体营养(Biotrophic)共生微生物，常常与土传病原体具有相同的生态位和入侵位点，因此在自然生境条件下，AM真菌与病原体必然存在空间竞争关系，其生防作用主要是减少根系表皮病原体的初侵染和再侵染。AM真菌侵染植物根系后，寄生类病原体的入侵位点数目明显减少[42]。研究发现，菌根化植株中受AM真菌侵染的根段及邻近未被侵染根段均没有或很少有大豆胞囊线虫(Heteroderaglycines)[44]。补娟等以不同的顺序对陆地棉接种AM真菌和病原菌，证实AM真菌与病原菌之间存在对侵染位点的竞争[31]。当先接种聚生球囊霉(G.fasciculatum)时，根系位点被AM真菌侵染，则可显著抑制瓜果腐霉菌(Pythiumaphanidermatum)在沉香(Aquilariaagallocha)根系组织中的发展，降低植株的发病指数和猝倒症状[45]。菌根化植株中未被AM真菌菌丝侵染的根段也具有抵御病原体的系统抗性，且增加了植物地上部分对某些病害的抵抗能力[24]，是AM真菌提高宿主植物系统抗性的重要组成部分。同时，线虫的虫瘿中往往可以看到AM真菌的泡囊、菌丝甚至丛枝侵入的现象，形成AM真菌对线虫的寄生效应(图1 G)。Francl等报道，聚生球囊霉能侵染大豆胞囊线虫的卵[46]。1994年，刘杏忠等研究发现大豆孢囊线虫的孢囊内有AM真菌的厚垣孢子定殖[47]，也表明AM真菌对病原体具有一定的寄生作用，但有关AM真菌对病原微生物的寄生关系及其生防效应尚待深入研究。

4.2 竞争营养分配

1993年，Eissenstatet等采用14C标记技术检测菌根化柑橘根系，发现释放到根围中的14C很少[48]，因此根围微生物之间必然存在对光合产物的竞争效应。AM真菌和病原物相互竞争来自宿主植物根系的光合产物，当光合产物首先被AM真菌利用时，病原物获取的机会就会减少，从而限制病原物的生长和繁殖。另外，AM真菌能够改善宿主植物对矿质营养和水分的吸收(图1 H)。研究发现，广泛分布于土壤中的AM真菌根外菌丝体相互交错形成庞大的菌丝网，从而扩大了根系对水分、营养物质，尤其是磷酸盐和硝酸盐的吸收范围，同时对不同植物间的水分和养分进行再分配，使植物在一定程度上获得了另一条有效的水分、养分传输途径[49]。菌根通过增强植株对营养物质和水分的吸收，补偿了因病原菌侵染造成的根系生物量和功能的损失，从而间接减轻病原微生物引起的危害，提高宿主植物的耐病能力[50]。对尖镰孢(F.oxysporum)胁迫条件下的西红柿接种AM真菌能够促进植株对K、N、P、Ca、Mn、Zn等元素的吸收，提高叶绿素及可溶性糖含量，促进植株分支、叶片数增多，生物活力增强，间接提高植株对病虫害的耐受性[51]。研究发现，受南方根结线虫(Meloidogyneincognita)和爪哇根结线虫(M.javanica)危害的油橄榄，接种AM真菌后其生长状况显著改善，生物量增加88.9%[52]。

5 诱导植株抗病防御体系的形成

5.1 促进植物激素合成

植物激素作为植株内的痕量信号分子，在调节植物的生长发育和对环境的应答过程起十分重要的作用。在AM真菌生长及与宿主植物建立共生关系过程中AM真菌能够直接合成或者诱导植物体内产生一些激素类物质，如生长素(Auxin，IAA)、细胞分裂素(Cytokinin，CK)、赤霉素(Giberellin Acid，GA)、油菜素内酯(Brassinosteroids，BR)、茉莉酸(Jasmonic Acid，JA)、水杨酸(Salicylic Acid，SA)、乙烯(Ethylene，ET)、脱落酸(Abscisic Acid，ABA)等，这些激素也参与了AM真菌诱导宿主植物产生病虫害防御体系的建立[53]。

研究发现，接种地表球囊霉的黄瓜植株具有较高含量IAA、GA、玉米素(Zeatin)，生长促进物质含量的相对增加与增强植株对茄丝核菌的抗病能力有关，其中IAA 在植株对病菌侵染的防御过程中具有一定的作用[54]。Ortu等发现受AM真菌侵染后截形苜蓿体内GA合成基因上调[55]。菌根化植株茎叶内IAA、GA、ET、CK和ABA等内源激素的含量均高于未接种植株，AM真菌通过影响植物内源激素含量和它们之间的平衡，促进植物生长，间接增强抗病性；植物激素可能是逆境基因表达的启动因子，它能诱导许多新基因表达及蛋白质合成[56]。

5.2 诱导植物信号物质合成

AM真菌与植物共生后能诱导合成一氧化氮(NO)、JA、SA、ET、过氧化氢(H2O2)、ABA、Ca2+信号、糖信号等多种信号物质，这些信号物质在植物与AM真菌的识别、菌根共生体建立和激活植物防御系统过程中发挥着重要作用[53]。研究表明，JA和ET通常抵御腐生型病原物，而SA对活体营养病原物具有一定的抑制作用。当植物被病原体侵染时，JA和ET与植物系统诱导性抗性(ISR)有关，SA与植物系统获得性抗性(SAR)有关[57]。

近年来，NO已经成为植物细胞信号传导研究领域的热点之一。作为信号分子，NO参与一系列与植物防御系统相关的信号传导和基因表达过程[58- 59]。NO在植物体内的积累与AM真菌的共生密切相关，接种珍珠巨孢囊霉(Gi.margarita)的截形苜蓿叶片和根系中NO含量分别是对照处理的3.3和1.9倍，说明AM真菌对与系统抗性相关的NO的积累起诱导作用[58]。菌根诱导产生的JA能够激活植物体内的防御系统，从而提高植物对病原体的抗性[53]。西红柿幼苗根系感染尖镰孢20d后分别接种聚生球囊霉和大果球囊霉(G.macrocarpum)，发现菌根化的西红柿茎叶中JA含量是非菌根化植株的9倍，病害程度分别降低78%和75%[60]。目前，SA已经被公认为AM真菌诱导植物产生系统抗病性的主要信号物质[61]。El-Khallal等研究发现，接种摩西球囊霉同时外施SA能有效抑制尖镰孢对西红柿的感染，降低病情指数和枯萎程度[51]。根内球囊霉能提高香瓜因受尖镰孢侵染而降低的植物激素含量，诱导JA和SA信号途径，使香瓜对尖镰孢的防御系统增强[36]。但也有研究发现接种根内球囊霉的烟草(Nicotianaattenuata)植株内源JA和SA含量没有发生显著性变化，ET释放量甚至轻微降低[62]。可见，不同AM真菌种类对不同宿主植物信号物质的诱导存在差异，相关机制尚待深入研究。

5.3 调控基因表达

AM真菌能通过诱导与植物防御反应相关基因的表达，如PAL5基因和几丁质酶基因Chib1[63]，或通过调控各种抗病基因的表达量及特异性表达来增强宿主植物的抗病性[64]。

研究表明，对感染了大豆胞囊线虫的大豆(Glycinemax)接种AM真菌，利用Northern杂交及逆转录Polymerase Chain Reaction(PCR)技术分析测定根系中与几丁质酶和苯丙氨酸解氨酶(Phenylalanine Ammonialyase，PAL)相关的基因Chib1、PAL5的mRNA表达，发现AM真菌能够在转录水平上调控这些与抵御线虫相关的抗病基因，使其表达量和表达强度增强[63]。2002年Tahiri-Alaoui等从与摩西球囊霉共生的西红柿根系中分离提取到基因Le-MI-13，该基因编码一种与介导蛋白质降解、开放或关闭基因转录的泛素相似的氢基酸序列；利用Northern杂交技术表明此基因的转录只存在于菌根化西红柿根系中，而未接种西红柿根系中未发现，表明AM真菌是该基因特异性转录及提高植株抗病性的诱导因子[65]。通过16000式单核苷酸阵列和实时定量PCR研究发现，AM真菌诱导截形苜蓿植株体内与防御性相关的基因转录产物发生剧烈变化，导致植株体内产生局部和系统性防御反应，抵御油菜黄单胞菌(Xanthomonascampestris)对植株的侵害[64]。对预先接种摩西球囊霉的两个感病玉米品种(Yuenong-9、Gaoyou-115)接种茄丝核菌(Rhizoctoniasolani)，发现菌根化植株体内产生的防御反应更加迅速和强烈，两种玉米叶片内与抗病性相关的AOS、PR2a和PAL基因，及丁布(2, 4-dihydroxy-7-methoxy-2 H-1, 4- benzoxazin-3(4 H)-one，DIMBOA)合成途径中的关键基因BX9均被强烈诱导表达[26]。非菌根化的两种不同基因型西红柿(野生型76R和突变型rmc)感染茄丝核菌后体内相关防御基因的表达量相同，当接种菌根后突变型rmc植株胞外PR-1，胞内GluBAS和Chi9的mRNA表达更加强烈[37]。通过实时定量PCR分析发现，菌根化马铃薯叶片的疫霉菌(P.infestans)发病指数和病害症状之所以减轻，可能和菌根化马铃薯中与植株系统抗性相关的PRl和PR2基因的诱导表达有关[66]。AM真菌与植物建立互惠共生关系的过程中产生参与JA合成的关键酶，能有效催化JA合成，菌根化截型苜蓿根系中JA的主要合成酶丙二烯氧化物环化酶(Allene Oxide Cyclase，AOC)的cDNAs表达增强，积累的内源JA含量上升[67]。

5.4 提高防御酶活性、诱导病程相关蛋白的合成

AM真菌与宿主植物形成共生体的过程中，能够激活很多防御性酶类，如参与酚类物质代谢的多酚氧化酶(Polyphenol Oxidase，PPO)、过氧化物酶(Peroxidase，POD)；参与植保素、木质素、黄酮/异黄酮生物合成的查尔酮酶异构酶(Chalcone Isomerase，CHI)；参与类黄酮合成的查尔酮合成酶(Chalcone Synthase，CHS)；参与苯丙烷类物质代谢的苯丙氨酸解氨酶(PAL)，同时一些与抗病相关的防御性蛋白(如Pathogenesis Related Protein，PR蛋白)也开始特异性表达[68- 69]。

PAL的活性可以作为植物抗病性的一个生理指标，对感染尖镰孢的西红柿幼苗接种AM真菌，茎叶中PAL的活性明显增强，可以显著减缓病害症状[60]。接种摩西球囊霉的草莓植株中超氧化物歧化酶(Superoxide Dismutase，SOD)活性和1，1-二苯基苦基苯肼(1, 1-Diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH)自由基清除活性增强，植株抗氧化能力显著提高，进而增强了对胶孢炭疽菌和尖镰孢的抗性，其中对尖镰孢的抵抗水平更高[32]。被摩西球囊霉侵染的西红柿根系中葡聚糖酶、几丁质酶、PR蛋白等与过敏性坏死反应有关的物质含量均高于非菌根化植株[70]。接种单孢球囊霉(G.monosporum)、沙漠球囊霉(G.deserticola)、明球囊霉(G.clarum)等菌剂后椰枣树体内多酚氧化酶活性均显著增强，可抑制椰枣失绿病菌病害的发生[25]。最新研究发现，根内球囊霉能够分泌一种可与细胞核中病程相关蛋白转录因子ERFl9产生相互作用的防御蛋白sp7，sp7的表达能够减轻稻瘟病(Magnaportheoryzae)引起的根系腐烂症状[71]。

AM真菌提高宿主植物耐/抗病性的机制是多方面的，可能是某种机制单独作用的结果，也可能受到多种机制的协同作用；AM真菌诱导的抗病性类型可能是系统的，也可能是局部的[24,50]。AM真菌对病原体潜在的拮抗作用有效性取决于AM真菌、宿主植物和病原体之间的相互关系，同时受接种量、接种时期及土壤因子(肥力、pH、温度、湿度等)等非生物因素的影响。在农田生态系统中，相关农业管理措施如耕作制度、施肥管理及病虫害管理等也会影响AM真菌生防作用的发挥[44]，只有各种因素协调一致时，才能真正发挥AM真菌的生物防治作用。

6 展望

综上所述，AM真菌通过多种直接或间接作用，提高了宿主植物对病虫害的耐/抗性，促进植物生长。对易感病植株或病害高发区接种适宜的AM真菌可有效控制病虫害的危害程度，起到生物防治作用。生物防治技术代表了植物病理学未来的发展方向之一，具有广阔的前景。然而，利用AM真菌进行生物防治是一项新兴的病虫害防治技术，很多基本理论和实践应用中出现的问题亟待解决。因此，尚需加强对以下领域的研究：

(1)选育、驯化、构建抗/耐病性较强的AM真菌菌株。目前国内外已经筛选出多种抗病AM真菌，但大多为直接使用菌株或菌剂来防治病害，因此其活性有效期及效果稳定性难以保证。未来应系统普查各地AM真菌的种质资源，以常规和非常规方法分离、筛选出适合不同宿主植物的耐/抗病性AM真菌菌株，建立AM真菌基因库。提取、纯化耐/抗病性AM真菌菌株内抗菌物质(如抗菌蛋白、抗生素等)。研究拮抗菌的遗传背景，克隆、分离能够表达抗菌物质的基因，通过遗传工程技术，构建高效、多抗转基因工程菌。

(2)进行AM真菌与其他有益微生物的组合研究。研究表明，AM真菌和PGPR的双接种比单接种更能有效控制病害[42]。因此开展AM真菌对其它土壤微生物活性及群落结构影响的研究，探究AM真菌与其他有益微生物的协同效应，对强化AM真菌与宿主植物的生物防治效果具有重要意义。

(3)建立不同生态环境条件下AM真菌生物防治有效性的评价体系。AM真菌的生防效果受众多生物因子和非生物因子的影响[44]，因此应深入研究能够使植物受益最大化的调控因素，如最佳接种时期、接种剂量、生态条件、耕作方式、施肥量等，建立一个科学的、有效的AM真菌生防效果评价标准，为利用AM真菌开展生物防治工作提供理论依据。

(4)深入探究AM真菌对植株地上部分的生物防治作用。植物除受地下部的生物胁迫外，还面临着地上部分的生物胁迫。已有研究显示接种AM真菌能够防御地上有害昆虫和病原微生物[24]，但系统性的研究尚待加强。因此，AM真菌对植株地上部的防御作用及地上部分-病原体-AM真菌之间的三重营养关系尚需进一步研究。

(5)进一步深入研究AM真菌的抗病机制。未来研究中应利用同位素标记、分子生物学、激光共聚焦扫描显微等技术和基因工程手段深入研究AM真菌对各种信号途径的影响及各信号物质之间的相关性，探究AM真菌最先诱导哪个信号物质，哪些物质又是第二、第三被依次诱导产生？基因的改变受哪个/些信号物质诱导产生？定位、筛选出AM真菌诱导表达的相关抗性基因，探究其产物的结构、功能及诱导表达机制。

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Mechanismofbiologicalcontroltoplantdiseasesusingarbuscularmycorrhizalfungi

LUO Qiaoyu, WANG Xiaojuan, LI Yuanyuan, LIN Shuangshuang, SUN Li, WANG Qiang, WANG Qian, JIN Liang*

StateKeyLaboratoryofGrasslandAgro-Ecosystem,SchoolofPastoralAgricultureScienceandTechnology,LanzhouUniversity,Lanzhou730020,China

Arbuscular mycorrhizal (AM) fungi are one of the widely spread micro-organisms, which could form symbionts with more than 80% of the vascular plants in natural ecosystems. It has been showed that AM symbionts could improve plant nutrients and water absorption; increase the resistance ability to stress conditions, thus AM fungi could enhance the host plant growth. The plant soil-borne diseases caused by soil-borne pathogens, including fungi, nematodes and bacteria, are considered as one of the most difficult controlling diseases in agriculture ecosystem. Previous studies have been demonstrated that AM symbionts could increase plant resistance to diseases, and to antagonize soil-borne pathogens. Thus, using AM fungi as a biological control method to antagonize soil-borne pathogens has

increasing interests by phytopathologists and ecologists. On the basis of this, the mechanisms of resistance to diseases induced by AM fungi were summarized in this paper. Mechanisms covered in this review include root morphology alteration, regulation of secondary metabolite production, improvement of rhizosphere environments, competition with pathogenic microorganisms on invasive sites and on nutrition distribution in host plants, and formation of defense systems in plants. Firstly, the characteristics of root morphology alterations were explained, including how AM fungi influence their structures and functions. Secondly, the regulation of AM fungi to secondary metabolites was illustrated. Several types of products, including phytoalexin, callose, alkaloid and phenols were reviewed. Thirdly, AM fungi could improve the rhizosphere environments by influence soil physical and chemical proprieties, and enhance the growth of other beneficial microorganism in rhizosphere soil. Fourth, AM fungi could compete with pathogenic microorganisms. The two kinds of microorganisms maybe compete for the same invasive sites in root systems, and thus they could regulate the nutrition distribution. Fifth, AM fungi could induced the host plant to form the defense systems in plants, including improvement the concentrations of phytohormone, induced the production of signal substrates, regulation of genes expression and enhanced the proteins production, thus AM fungi could enhance the resistance ability of host plant to pathogenic microorganisms. The aim of this paper was to enhance the potential use of AM fungi as a biological control method for preventing plant diseases in future.

arbuscular mycorrhizal fungi; host plants; pathogens; resistance to disease; biological control

国家自然科学基金资助项目(No.31270558); 国家公益性行业(农业)科研专项经费资助(201203041); 兰州大学中央高校基本科研业务费专项资金资助(lzujbky- 2013- 86)

2013- 05- 30;

2013- 07- 23

*通讯作者Corresponding author.E-mail: liangjin@lzu.edu.cn

10.5846/stxb201305301232

罗巧玉, 王晓娟, 李媛媛, 林双双, 孙莉, 王强, 王茜, 金樑.AM真菌在植物病虫害生物防治中的作用机制.生态学报,2013,33(19):5997- 6005.

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