海洋微型鞭毛虫在生态系统中的作用

熊源 林施泉 黄凌风

【摘要】微型鞭毛虫是海洋微食物环的关键环节之一，也是当前海洋生态学研究领域中的热点。本文主要从海洋微型鞭毛虫对微微型浮游生物的影响、在营养盐循环中的作用、在微食物环能量流动中扮演的角色等方面论述它在生态系统中的作用，揭示海洋微型鞭毛虫对我国微食物环研究的重要性。

【关键词】微型鞭毛虫 微食物环 摄食 营养盐

1引言

微食物环（microbialloop）在水域生态系统中的重要性已经得到了人们的广泛认同[1]。在过去的30年中，科学家已经对异养微型生物的机能及其在生态系统能量和物质循环中的作用进行了深入的研究，而微型鞭毛虫作为微食物环的关键营养环节也备受海洋生态学家的关注。根据营养类型可将微型鞭毛虫（nanoflagellate，NF）分为三个主要类群[2，3]：自养微型鞭毛虫（autotrophicnanoflagellate，ANF），具有叶绿体并以光合作用的自养方式生活，不具备吞噬和消化能力；异养微型鞭毛虫（heterotrophicnanoflagellate，HNF），主要靠吞食细菌、藻类及其他有机体作为营养来源，通过鞭毛完成运动和摄食；兼养微型鞭毛虫（mixotrophicnanoflagellates，MNF），具有叶绿体和光合作用能力，兼具异养功能。海洋微型鞭毛虫具有很高的物种多样性和生物量，是异养细菌、聚球藻、微微型真核藻等微微型浮游生物的重要消费者（主要是HNF和MNF），可通过选择性摄食的调控作用对微微型浮游生物的群落结构产生巨大的影响，而它自身也是小型和中型浮游动物主要的潜在食物来源，与微食物环的能量流动密切相关，与此同时，微型鞭毛虫对海洋环境中的元素矿化和营养盐再生有着重要的贡献，能在海区营养盐的补充和初级生产力的维持上发挥积极的作用，所以说微型鞭毛虫在海洋浮游食物网中占据着非常关键的营养环节[4]，是海洋生态系统的重要组成部分。

2海洋微型鞭毛虫对微微型浮游生物的影响

研究表明，原生生物的摄食能显著改变被捕食者的种群结构，具体表现在被捕食者的粒径大小、细胞形态、生理状况、抵御行为等方面[5-7]。鞭毛虫对细菌的选择性摄食就是个典型的例子。从摄食的粒径选择性来看，鞭毛虫对细菌的摄食压主要集中在可食粒径范围中的中型细胞身上，使得细菌的粒径分布向大小两个不同方向改变[8，9]。值得注意的是，每种细菌都由抗摄食（grazing-resistant）组分和易摄食（grazing-sensitive）组分构成，抗摄食细菌的增加是导致细菌粒径分布变化的主要原因。鞭毛虫的捕食压力能促使细菌发生形态上的改变，例如，有些细菌会形成更多的菌丝[10-12]，有些则增加细胞长度变得更细长[13，14]等等。鞭毛虫的摄食同样会引起细菌生理状态的变化，Verhagen和Laanbroek[7]发现随着异养鞭毛虫摄食压的增大，硝化细菌的数量虽然有所下降，但活力更强，因而硝酸盐的生产率很稳定；imek等人[15]指出异养鞭毛虫的摄食率与代谢活跃的细菌所占的比例关系密切；Sherr等人[16]也发现，鞭毛虫对细菌摄食压的增大，会引起细菌对多甲藻（Peridinium）多聚糖细胞壁分解速率的增大；而Giorgio等人[17]则发现，鞭毛虫摄食会增加非活性细菌所占比例，因为非活性细胞的体积比活性细胞的小，而鞭毛虫更偏好于摄食较大的活性细胞。此外，处于分裂期的细胞体积较大，鞭毛虫对它的摄食偏好，不仅能调节食物的生长率还会影响种群的现存量[18，19]。

鞭毛虫的选择性摄食能改变细菌群落的粒级结构和种类组成[17，20-23]。现场实验研究表明，在增强鞭毛虫的摄食压后，自然细菌的群落结构会在1-2天内发生巨大的变化[21]，通常以小型和中型单细胞细菌主导的细菌群落，会变为以丝状和聚集性细菌为主[10，21，24，25]；而当细菌群落中缺少能形成较大形态的细菌种类时，群落中的细菌会出现明显的小型化趋势[8]。imek等[26]最先利用荧光原位杂交技术（FISH）证明原生生物的摄食会影响细菌群落的种类组成，结果显示鞭毛虫Bodosaltans主要摄食<3μm的细胞，并导致β变形菌在细菌群落中所占的比例下降。随后，更多分子手段引入了相关研究[27]。imek等人[22]利用寡核苷酸探针技术（rRNA-targetedoligonucleotideprobes）研究了HNF的选择性摄食对真细菌群落结构的影响，结果发现具有菌丝的变形菌纲种类大量繁殖，导致整个群落结构发生变化。vanHannen等[24]利用变性梯度凝胶电泳（DGGE）技术并结合连续培养系统，研究了HNF的摄食对蓝细菌群落的影响，结果证明HNF会改变蓝细菌的种类组成：蓝细菌核酸PCR产物的凝胶条带在引入HNF后发生明显变化。Jürgens等[21]利用FISH技术，将不同特异性引物与细菌核酸杂交，发现以球状和椭球状为主的β噬细胞菌以及拟杆菌易被HNF摄食，数量会急剧下降；以丝状为主的α和γ变形菌种类则得以大量繁殖，并成为优势种。

异养鞭毛虫对自养藻类的选择性摄食也能够影响真核藻类的群落结构。HNF的选择性摄食会导致不同种类的自养藻类密度发生改变。Christaki等[28]研究了HNF对三类微型浮游生物（青绿藻、聚球藻和原绿球藻）的摄食选择性，结果显示，HNF对原绿球藻有摄食偏好，能降低海水中原绿球藻的数量，但青绿藻数量变化不大，Guillou等人[29]的研究也得出类似的结果。Zwirglmaier等[30]分别测定了两种HNF对37种聚球藻菌株的摄食情况，结果显示，其中有5种菌株能支持Paraphysomonasimperforata的生长，有11种菌株能支持Pteridomonasdanica的生长，其他种类的菌株则完全不被鞭毛虫摄食或者摄食后不能消化，因而HNF选择性摄食对真核藻类群落结构的影响不仅能体现在物种水平，还能体现在在菌株水平。此外，HNF对不同生长阶段的聚球藻也存在摄食偏好[31]。Patterson和Larsen[32]研究指出Paraphysomonassp.捕食较小的硅藻后，无法消化硅藻的硅质壳，会将其排出体外。如果该鞭毛虫对硅藻的捕食压力很高，将改变水体中的Si：P比，因此，由Paraphysomonas对硅藻捕食所造成营养元素再生过程的变化，将会直接影响微藻的种类组成。

3海洋微型鞭毛虫在营养盐循环中的作用

传统的观念认为，细菌在营养元素的矿化和营养盐再生过程中起主要作用，但是现在越来越多的证据显示，原生动物的摄食在营养盐再生中发挥着非常重要的作用[33]。在微食物环中，细菌担当着养分汇的角色[34]，它主要是作为营养盐的消费者，而非生产者[35，36]。原生动物可通过摄食与代谢过程将有机养分矿化成可溶性无机营养盐，因而可视为外源性营养盐耗减时供给微微型浮游植物的一个重要营养盐来源[34]。鞭毛虫则是原生动物类群中主要的营养盐再生者[36，37]。

经鞭毛虫矿化再生的营养盐多以特定形式存在，P主要是以溶解活性磷（SRP）的形式排出[34]，也有部分以溶解有机磷（DOP）的形式释放[38]；N主要以铵盐的形式排出[39]，以尿素[40]、氨基酸[41]等溶解态有机物形式释放的比例较小。当异养鞭毛虫以细菌为食时，计算出来的磷再生效率为4-91%[34，38，42，43]，波动范围较大；以浮游植物为食时，磷再生效率为5-68%，波动范围稍小[35，38，39]。通常，磷在海水中的转化速率比氮要快许多，使得对磷的检测较为困难。Andersen等人[38]测得鞭毛虫在培养初期能再生70%的磷，而一旦水体中出现磷限制时则无法检测到鞭毛虫体内磷的排放。Eccleston-Parry和Leadbeater[43]对4种异养鞭毛虫的研究表明，33-85%的磷通过异养鞭毛虫的摄食作用得到再生，磷再生的速率与鞭毛虫的种类关系较大。最早研究鞭毛虫排氨率的报道见于1983年，Sherr等人[44]利用传统化学计量法测得Monassp.在摄食四种海洋细菌时的排氨率为0.76-1.23μmolmg-1（DW）h-1，约是小型浮游动物排氨率的10-100倍。随后，Goldman等人[35，39，45-47]针对海洋异养微型鞭毛虫Paraphysomonasimperforata开展了较为系统的N、P营养盐再生研究，发现在实验室培养条件下，该鞭毛虫的排氨率为11-17pgNcell-1d-1，氮再生效率可达到50-70%，证明了异养鞭毛虫对营养盐再生的贡献可以远远高于海洋细菌。异养鞭毛虫以细菌为食的氮再生效率为13-41%[35，42]，以浮游植物为食的氮再生效率为7-70%[35，39，45]，虽然有些文献报道的值更高[43，48]，但氮再生效率在30-50%是最常见的。

目前对兼养鞭毛虫在营养盐再生过程中的作用了解得还比较少，已有的一些研究表明兼养鞭毛虫所能呈现的最大排氨率与同粒径的异养种类相近[37]。Rothhaupt[49]研究发现，兼养鞭毛虫Ochromonassp.的营养盐再生取决于光照条件和细菌密度：在持续的黑暗条件下它会释放SRP和铵盐；在光照条件下当它以光营养的方式生长时，会吸收营养盐，并且在黑暗阶段也不会释放出来；但是如果光照条件下细菌密度很高，它会以异养方式生长并释放SRP和铵盐。必须强调的是，Ochromonassp.的行为并非出现在所有的异养种类身上。我们需要进一步关注兼养鞭毛虫的营养盐再生过程，因为在某些营养盐限制条件下兼养鞭毛虫的丰度会升高、异养食性会增强[50]，而这与系统趋向贫营养时微生物群落在营养盐循环过程中的重要性会更加突显的情况是相一致的[36]。

4海洋微型鞭毛虫在微食物环能量流动中的作用

Cole等人“[51]的研究结果表明，在海洋中平均60%的初级生产进入微型食物网，其它学者[52，53]的估计也在30～60%之间。这表明微食物环在海洋生态系统的能量传递上是十分重要的途径[54]。

在许多浮游生物生态系统中，HNF是细菌的主要消费者[6，55]，同时它也能摄食聚球藻、微微型真核藻等浮游植物[6，56]，而在绝大部分海域，<5m的微型藻类是浮游植物生物量的主要成分，所以海洋微型鞭毛虫在决定初级生产的能量流向上发挥着关键作用。但正如oli和Krstulovi[57]所提到的，鞭毛虫对细菌的摄食压在不同生境中有较大差别，例如：Wikner等[55]发现芬兰海湾的HNF平均每天可摄食细菌现存量的60%；Safi等人[58]在富营养的曼努考港湾（ManukauHarbour）的研究显示，HNF可消费细菌生产量的87%；Ferrier-Page`s和Gattuso[59]在珊瑚礁水域的研究显示，细菌生产量的60-70%被鞭毛虫和纤毛虫摄食；Safi和Hall[3]在贫营养亚热带近岸水体的研究显示，细菌生产量的21-51%被HNF消费；Lugomela等人[60]在贫营养热带近岸水体的研究发现，HNF大约可摄食细菌生产量的40%；Lee和Bong[61]在热带红树林水域的研究显示，HNF可摄食细菌生产量的22%。而在寒冷的极地水域，HNF对细菌生产量的移除能力要弱于温暖水域：Sherr等[62]发现，在北冰洋的中心区域，HNF可摄食细菌生产量的4.5-32%；Becquevort[63]在南极地区的研究则显示，HNF仅消费细菌产量的7%。

关于微型鞭毛虫摄食微微型浮游植物的定量信息相对较少，但已引起越来越多学者的关注。Caron等[64]发现，在马尾藻海的表层水体中，聚球藻生物量的54%是由HNF移除的。Christaki等[65]在地中海的研究显示，HNF每天可摄食聚球藻现存量的0.5-45%（平均值为13%），原绿球藻现存量的1.4-21%（平均值为6%）。Safi等人[58]在富营养的曼努考港湾（ManukauHarbour）的研究显示，HNF可消费微微型原核浮游植物生产量的100%，以及5μm以下真核浮游植物生产量的75%。Sherr和Sherr”[6]提出，原生动物对自养生物的摄食在碳循环中所起的作用可能比对异养细菌的摄食所起的作用还要重要。

尽管个别海域的研究结果显示MNF不是异养细菌的主要消费者[66]，但更多的证据表明，在许多环境中MNF是微微型浮游生物的重要捕食者[67]。Havskum和Riemann[68]发现一些近岸水体中NF对细菌摄食量的86%是由兼养种类完成的。Safi和Hall[3]认为在新西兰东部副热带辐合带MNF对细菌的摄食量占总NF细菌摄食量的55%。Unrein等[67]发现，全年内，在布拉内斯湾（BlanesBay）的贫营养近岸系统中MNF对总NF摄食的贡献比例为35-65%。Tsai等人[69]在台湾东北部近岸水域的研究显示，在5至10月PNF是聚球藻的关键摄食者，能摄食聚球藻生产量的40-86%。

海洋微型鞭毛虫在生态系统水平上的一个重要功能就是作为食物网底部微生物往更高营养水平流动的通道，通过被纤毛虫等小型或中型浮游动物摄食，可将自身所获取的能量向更高营养级传递，所以，微型鞭毛虫是微微型浮游生物与小型浮游动物之间的一个重要的营养桥梁，其摄食率直接影响到能量在微食物环中的流动通量和速度。

5结语

如前所述，海洋微型鞭毛虫在海洋微食物环能流和物流中具有重要的作用，是微食物环研究的必要成分，故而被纳入许多国际海洋生态系统研究计划如已于2009年完成的全球海洋生态系统动力学研究（GlobalOceanEcosystemDynamics，GLOBEC）和目前正在进行的海洋生物地球化学和生态系统的整合研究（IntegratedMarineBiogeochemistryandEcosystemResearch，IMBER）等计划的研究内容当中。我国的ChinaGLOBEC&IMBER计划更是提出海洋生态系统整合研究需要开展从食物网的原核生物到顶级生物从个体到粒径谱、功能群和营养层的全程食物网（endtoendfoodweb）研究，并将微食物环研究列为6个关键性科学问题之一。要充分认识微食物环在我国近海食物产出过程中的作用，微型鞭毛虫的研究是其中的一个重要环节，其摄食生态学研究应当是今后几年中国海洋微食物环研究的重要方向。

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