赤霉素生物合成与信号传递对植物株高的调控

魏灵珠，程建徽，李琳，吴江

浙江省农业科学院园艺研究所，浙江 杭州 310021

植物株高是一个重要的农艺性状，直接影响作物的产量和品质。矮秆品种因其耐肥抗倒特性在粮食生产上得到了广泛应用。在果树中矮化密植栽培具有早结果、早丰产、品质优良、管理方便等优点，成为果树育种的必然趋势。随着园艺产业的发展，小型化、紧凑型的果树、花卉盆景及庭院栽培以其观赏性越来越受到人们的喜爱。研究发现许多植物的株高与赤霉素(Gibberellins，GAs)、油菜素内酯 (Brasinosteriod，BR) 和生长素 (Indole-3-acetic acid，IAA) 信号调节相关。此外，一些同源异型盒基因、转录因子、细胞壁形成基因也会影响植物的株高。文中主要介绍GA生物合成和信号传递途径对植物株高的调控。

1 GA生物合成对植物株高的影响

活性 GA生物合成过程中有 6个关键酶基因，包括古巴焦磷酸合成酶 CPS (ent-copalyl diphosphate synthase)、内根-贝壳杉烯合成酶KS (ent-kaurene synthase)、内根-贝壳杉烯氧化酶KO (ent-kaurene oxidase)、内根-贝壳杉烯酸氧化酶KAO (ent-kaurene acid oxidase)、GA3氧化酶GA3ox (GA3-oxidases) 和GA20氧化酶GA20ox (GA20-oxidases)[1]。在拟南芥中，除KAO外，它们分别对应于GA1、GA2、GA3、GA4和GA5，GA6也编码GA20ox。这些代谢酶基因的突变均导致植株矮化，外源施加GA可恢复其野生型状态。CPS、KS和KO在GA生物合成前期起作用，在拟南芥中编码它们的基因GA1、GA2和GA3均是单基因，这些位点的突变导致植株严重矮化；在拟南芥中，GA生物合成后期的酶(GA20ox、GA3ox) 均由多基因编码，这些位点的突变导致植株的半矮化表型[2]。水稻中发现的3个 GA缺陷型半矮化突变体 d35、Sd1 (Semi dwarf1) 和d18分别是由OsKO2、OsGA20ox2和OsGA3ox2位点变异引起的[3-5]。豌豆中的 4个GA缺陷型矮化突变体ls、lh、le和na分别来自KS、KO、GA3ox和KAO位点的变异[6-9]。抑制苹果 GA20ox2基因表达可显著降低苹果植株中活性GA含量，获得矮化植株；并且这些矮化植株作为接穗与砧木嫁接后仍能保持矮化。这种方法同样适用于其他多年生木本植物[10]。柑桔中正义和反义过量表达GA20ox2基因导致株高变异。正义植株株高增加，茎中活性GA水平较高；反义植株株高降低，茎中活性GA水平较低。在正义和反义转基因植株中茎间的细胞长度没有改变，表明在柑桔中GA通过调控细胞分裂导致株高发生变化[11]。

具有生物活性的GA及其前体通过不同的方式进行分解失活，从而维持体内具有生物活性的GA和中间体间的动态平衡。GA2氧化酶GA2ox可以使GA1、GA4等活性GA发生2β-羟化作用，从而调控植物生长发育[12]。在扁豆中，GA2氧化酶 PcGA2ox1分别催化具有生物活性的 GA4和GA1转化形成非活性的GA34和GA8。将扁豆PcGA2ox1基因导入茄科植物、果树和观赏植物中，植株表现矮化，GA4和GA1含量明显降低，开花和果实发育都不受影响[13]。近年来在水稻中发现 EUI (Elongated uppermost internode)基因编码细胞色素单加氧酶CYP714D1，酵母异源表达和生化分析结果表明 EUI蛋白通过16-α,17环氧化反应降低活性GA水平。EUI基因突变引起上部节间显著伸长，可克服杂交水稻不育系稻穗不能完全伸出剑叶叶鞘的包穗现象，同时也可以使恢复系株高和穗颈节增高，有利于提高杂交水稻制种产量，被称为“杂交水稻第四遗传要素”[14]。可见通过调节GA生物合成途径，可以反馈调节植株活性GA水平，调控植物株高，从而满足人们对农业、工业等资源的需求。

2 GA信号传递途径对株高的影响

GA信号传递途径主要是通过解除 DELLA蛋白的抑制作用来实现的，GA受体在与活性的GA结合、感知赤霉素信号后，将信号传递至DELLA蛋白，诱发一系列下游反应。目前已知两种GA信号传递模式：一是依赖于F-box蛋白的GA信号传递模式。DELLA蛋白是一种响应GA的负调控蛋白，接受到GA信号的GID1蛋白与DELLA蛋白结合形成GA-GID1-DELLA复合体，随后DELLA蛋白为SCFSLY1/GID2/SNE蛋白复合体中的F-box蛋白识别并通过26S蛋白酶体降解，DELLA蛋白的抑制作用随即解除，植株表现出正常的GA反应和生长发育状态 (图1A)。二是不依赖于F-box蛋白的GA信号传递模式。在缺失 F-box蛋白的 sly1和 gid2突变体中，DELLA蛋白无法通过泛素-蛋白酶体途径降解，植株体内积累大量 DELLA蛋白，其中一些DELLA蛋白能够通过与 GID1-GA结合形成复合体而减弱其抑制能力，导致这些突变体的半矮化表型 (图1B)。过量表达GID1基因的sly1和 gid2突变体在株高上接近于野生型植株 (图1C) [15-16]。

图1 DELLA蛋白介导的GA信号转导模型[16]Fig. 1 Model for GA response through DELLA protein[16]. (A) F-box protein dependent GA response in plant growth. (B) F-box protein independent GA response in the sly1 mutants. (C) F-box protein independent GA response in the sly1 GID-overexpression (sly1 GID-OE) plants.

2.1 GA受体状态对株高的影响

Ueguchi-Tanaka等[17]在水稻中鉴定出一个可溶性的GA受体蛋白GID1 (GA-INSENSITIVE DWARF1)，该蛋白主要集中于细胞核内，与HSL (Hormone sensitive lipase) 蛋白序列类似，含有HSL蛋白催化位点所必需的Asp和Ser残基，对活性GA具有很强的亲和性。单碱基替换或碱基缺失的gid1突变体植株均严重矮化，对GA完全不敏感，即使外源施加100倍对照剂量的GA，也无法在其糊粉层中检测到GA诱导α-淀粉酶的合成以及第二叶鞘的伸长。而过量表达GID1的转基因植株则表现出对GA超敏感的表型。尽管gid1突变体对 GA不敏感，但体内有大量活性GA积累[17]。在水稻基因组中仅含有 1个GID1基因，而拟南芥中含有3个GID1基因AtGID1a、AtGID1b和 AtGID1c，分别形成编码 345、358和344个氨基酸的蛋白。3个AtGID1蛋白间相似性67%~85%，与水稻OsGID1蛋白间相似性60%~63%。系统进化分析结果表明3个AtGID1蛋白与水稻 OsGID1蛋白划分在同一组，其中AtGID1a和 AtGID1c被划分在同一亚组，AtGID1b被单独划分在一组，说明 AtGID1b与另外2个AtGID1蛋白功能有所差异。研究表明AtGID1b的GA结合最适pH范围 (6.4~7.5) 最为狭窄，而 AtGID1a为 6.4~9.0，AtGID1c为 5.7~8.3，说明这3个GA受体既可在不同的环境条件下发挥作用，相互间又存在功能冗余。Atgid1三种单突变体表型均正常；双突变体株高降低，表现出部分 GA缺失的表型；三突变体Atgid1a/Atgid1b/Atgid1c植株极度矮化，表现出严重GA缺失的表型，且对活性GA不敏感。功能互补试验结果表明AtGID1b和AtGID1c均能使水稻 gid1-1突变体株高恢复至野生型表型，而AtGID1a不能使水稻gid1-1突变体株高完全恢复至野生型，说明 AtGID1a的 GA受体功能较AtGID1b和AtGID1c弱[18-19]。

2.2 DELLA蛋白与株高

DELLA蛋白是GA信号转导途径中的一类抑制元件，定位于细胞核，属于植物特有的GRAS (GAI、RGA、SCR) 蛋白家族。拟南芥的GAI (GA Insensitive)、RGA (Repressor of ga1-3) 和RGL (RGA like)、水稻的SLR1 (SLENDER RICE 1)、小麦的 RhtB1/RhtD1 (Reduced height)、大麦的SLN1 (SLENDER 1)、玉米的D8、葡萄的VvGAI以及西红柿的LeGAI等都是DELLA蛋白，在序列上高度保守[20-21]。DELLA蛋白的C端具有保守的GRAS结构域；N端具有保守的DELLA结构域 (包括DELLA和VHYNP两个酸性基序)，通过与GA受体GID1蛋白结合来感应GA信号(图2)。

图2 DELLA蛋白亚家族结构示意图[22]Fig. 2 The structure of DELLA subfamily proteins[22].

当DELLA结构域发生变异时，GA诱导的DELLA蛋白降解受阻，DELLA蛋白成为组成性的阻遏蛋白，植株表现出对GA不敏感的矮化表型，但体内GA20氧化酶和GA3氧化酶含量增加，活性GA大量累积，又被称为DELLA蛋白功能获得型突变体[23]。一些GA不敏感型矮化突变体是由于DELLA结构域内发生序列缺失引起的，如拟南芥的gai-1和rga-△17、大麦的sln1b以及玉米的D8-1、D8-2023和D8-Mp1。半显性半矮化突变体gai-1在GAI基因5¢端包含51 bp的缺失，导致gai-1蛋白在DELLA结构域缺少17个氨基酸 (DELLAVLGYKVRSSEMA)[24]。将缺失51 bp的拟南芥gai基因导入苹果、菊花、水稻、杨树等物种中过量表达，植株均表现出明显矮化[25-28]。大麦 sln1b突变体在 T93处发生单碱基缺失 (ACC至A-C)，形成移码蛋白，并在 252位氨基酸处提前终止[29]。玉米D8-1矮化突变体缺失位置与拟南芥gai-1突变体相似，形成 55-DVAQK-59缺失5个氨基酸的突变蛋白。D8-2023矮化突变体中序列缺失位置位于保守的 VHYNP 基序，形成87-LATDTVHYNPSD- 98缺失的突变蛋白。D8-Mp1半矮化突变体从5¢ UTR区至编码区存在330 bp的缺失，DELLA基序和大部分VHYNP基序缺失，起始密码子后移至VHYNP基序内，形成缺失105个氨基酸的突变蛋白。另一些GA不敏感型矮化是由于DELLA结构域内发生单碱基变异引起的，如小麦的RhtB1b/RhtD1b以及大麦的sln1d。Rht-B1b和Rht-D1b均源于DELLA结构域对应区域发生的单碱基替换，导致终止密码子提前至DELLA基序内，形成只有DELLA基序或 DELLA基序完全缺失、起始密码子后移至DELLA基序和VHYNP基序之间的突变蛋白[30]。大麦显性矮化突变体sln1d在DELLA基序内 G46被替换为 A，由野生型序列39-DELLAALG-46 突 变 为 39-DELLAALA-46[29]。与其他矮化突变体中的 DELLA突变蛋白不同的是sln1d蛋白对GA并非完全不敏感，而是仍存在部分GA反应[31]。葡萄矮化突变体Vvgai在DELLA基序内发生单碱基替换，由疏水性的亮氨酸被替换为组氨酸。突变株对外源GA不敏感，内源活性 GA含量约为野生型的12倍，在野生型植株形成卷须的部位形成了更多的花序，表明葡萄花序与卷须的发育受到GA调控[20]。

水稻转基因实验发现缺失 DELLA基序与VHYNP基序之间的非保守区同样会导致植株出现对 GA不敏感的矮化表型，说明该区域对于DELLA蛋白感应GA信号也发挥着重要的作用。缺失poly S/T基序的转基因植株虽然也出现严重的矮化表型，但外源施加GA即可恢复其株高，表明poly S/T基序是不影响DELLA蛋白稳定性的GA信号调节区[5]。

在C端GRAS区域发生变异的突变体中，DELLA蛋白大多丧失其阻遏功能，GA20氧化酶、GA3氧化酶和活性GA含量均降低，但植株表现对 GA持续反应的细长型表型，又被称为DELLA蛋白功能丧失型突变体，如水稻的 slr1和大麦的sln1c[32-33]。

DELLA蛋白与GID1蛋白和GA间有着密不可分的联系。在GA存在的条件下，DELLA蛋白N端的DELLA和VHYNP基序能够与GID1蛋白在细胞核内发生直接的相互作用。GA促进了 GID1与 DELLA蛋白的结合，最终导致DELLA蛋白在细胞核内的降解[15]。酵母双杂交实验结果表明N端的DELLA结构域对DELLA蛋白与GID1蛋白相互作用必不可少，但C端的GRAS结构域对DELLA蛋白与GID1蛋白的相互作用没有影响。对拟南芥 GA-GID1a-DELLA蛋白复合体的晶体结构研究表明，GA与 GID1蛋白的结合诱导GID1蛋白N端螺旋区域的结构变异，并由此促进DELLA结构域发生卷曲-螺旋的适应性结构变异与之结合，进而形成GA-GID1-DELLA蛋白复合体 (图3)[34]。

图3 GA调控GID1-DELLA蛋白结合示意图[34]Fig. 3 A model of GA-regulated GID1-DELLA protein interactions[34].

根据这些研究结果，人们对 DELLA蛋白突变导致的GA不敏感型矮化机制提出如下假说：DELLA结构域存在缺失的突变蛋白不能通过正常的适应性结构变异与GA受体GID1蛋白结合并形成GA-GID1-DELLA蛋白复合体，因而无法被泛素-蛋白酶体途径降解而成为组成性的阻遏蛋白，导致植株矮化并无法感应GA信号[35]。

DELLA蛋白含有作为磷酸化和糖基化结合位点的聚合丝氨酸/苏氨酸基序 (poly S/T)、调节蛋白与蛋白相互作用的亮氨酸重复序列 (LHR)、核定位信号 (NLS) 和SH2磷酸化酪氨酸结合区[30]。Zentella等分离了14个受到DELLA蛋白调控的早期GA反应基因，并通过染色质免疫沉淀实验证实DELLA蛋白能与这些基因的启动子区发生直接或间接的相互作用，但目前还尚未发现DELLA蛋白与DNA结合的直接证据[36]。Feng等发现 DELLA 蛋白可与 bHLH (Basic helix-loop-helix) 家 族 转 录 因 子 PIF3 (Phytochrome interaction factor 3) 和PIF4直接结合，阻碍 PIF转录因子与其靶基因的启动子区域结合，进而共同调节下胚轴生长。这些结果表明 DELLA蛋白很可能通过与其他转录因子结合后的共抑制或共激活作用来调控GA反应基因表达[35]。

2.3 SLY1/GID2/SNE蛋白与株高

拟南芥隐性突变体sly1是作为ABA不敏感型突变体abi-1的抑制因子被分离出来的，其叶片墨绿、节间缩短，半矮化，内源活性GA大量累积，对GA不敏感[37]。McGinnis等利用sly1-2和 sly1-10突变体图位克隆了位于拟南芥第四染色体的SLY1 (AtSLEEPY1) 基因[38]。Sasaki等利用GA不敏感型半矮化突变体gid2-1在水稻中克隆了 SLY1基因的直系同源基因 GID2 (GAINSENSITIVE DWARF2)[39]。

水稻GID2基因和拟南芥SLY1基因编码高度同源的 F-box蛋白，是 E3泛素连接酶 SCF (Skp1、Cdc53/cullin、F-box) 复合体中的一个亚基，其N端含有与Skp1因子结合的F-box结构域，C端含有蛋白与蛋白相互作用的结构域，参与底物蛋白泛素化过程并决定底物蛋白的特异性[39]。在拟南芥 sly1和水稻 gid2突变体中DELLA蛋白含量均显著增加，即使外源施加GA也不能降低这两个突变体植株中的 DELLA蛋白含量。但在拟南芥功能获得型突变体sly1-d (gar2-1) 中DELLA蛋白含量显著降低。因此，SLY1和GID2蛋白对依赖于GA的DELLA蛋白降解过程起到正向调控作用[38]。酵母双杂交和免疫共沉淀实验结果均表明SLY1蛋白能通过C端的GGF和LSL基序与DELLA蛋白C端的GRAS结构域结合，并发生直接的相互作用[23]。拟南芥SNE (SNEEZY) 基因编码与SLY1高度同源的 F-box蛋白，过量表达 SNE的 sly1突变体植株中DELLA蛋白累积现象明显缓解，表明SNE与SLY1在GA信号转导途径中发挥着类似的作用[40]。

Griffiths等发现sly1-2和sly1-10突变体中虽累积大量DELLA蛋白，但其植株矮化程度显著低于 GA缺陷型矮化突变体 ga1-3和三突变体gid1a/gid1b/gid1c。更有意思的是过量表达GID1基因能够减弱sly1突变体的矮化程度，且不影响植株体内DELLA蛋白含量[16,41]。Ueguchi-Tanaka等在水稻中也发现了类似的现象。水稻gid2突变体比GA缺陷型矮化突变体cps和gid1中含有更多的SLR1蛋白，但其株高显著高于cps和gid1。敲除GID1基因或施加GA生物合成抑制剂都能够增加gid2突变体的矮化程度，使株高降低；过量表达GID1基因或施加GA则能够增加gid2突变体中的SLR1蛋白含量，降低植株矮化程度[42]。这些研究表明，除了通过依赖于F-box蛋白的泛素-蛋白酶体途径降解DELLA蛋白外，植物还可以通过GA、GID1蛋白和DELLA蛋白结合形成的 GA-GID1-DELLA复合体来降低植物体内游离的DELLA蛋白含量，以不依赖于F-box蛋白的方式解除DELLA蛋白对植物生长发育的抑制作用。Ariizumi等发现过量表达GID1基因无法恢复DELLA结构域存在缺失的gai-1和rga-△17突变体的矮化表型，表明完整的DELLA结构域对于不依赖于F-box蛋白的GA信号转导途径是必不可少的[16]。

3 展望

与GA相关的植物株高基因的克隆和功能分析对于植物生长发育分子机制研究有着重要的理论意义。20世纪60年代以来，由于水稻Sd1基因和小麦 Rht基因 (Rht-B1b、Rht-D1b) 在育种中的广泛应用，使主要粮食作物株高降低、产量大幅度提高，推动了席卷全球的第1次“绿色革命”。水稻“绿色革命”基因Sd1编码GA生物合成途径的关键酶GA20ox，小麦“绿色革命”基因 Rht编码 GA信号转导途径的核心元件DELLA蛋白，可见主要粮食作物水稻和小麦的“绿色革命”均与 GA密切相关。因此，加强GA相关株高基因的克隆与分子机制研究对于合理调控作物生长发育和农业生产都具有极其重要的利用价值，并有可能为第2次“绿色革命”作出巨大贡献。

GA相关株高基因目前在模式作物中克隆的较多，在果树中克隆的较少，在果树育种中能够得以有效利用的更是少而又少。果树矮化密植栽培能够减少不必要的养分消耗，充分利用光能、地力，不仅提高果实品质，还具有早丰产、栽培管理简便等优点，是今后果树育种发展的方向。但目前应用的矮化砧木和矮化品种较少，选育和开发抗性强、繁殖容易、矮化性好的砧木和优良矮化品种是目前急需解决的问题。研究GA在果树、花卉等园艺作物中的作用机制，通过基因工程方法有效利用GA生物合成关键酶或信号传递途径关键元件，反馈抑制或提高植株活性GA水平，可以调控园艺作物株高，为选育优良矮化品种、矮化砧木和矮化观赏盆景奠定基础，同时降低矮化剂等化学生长调节剂使用，有利于环境保护和人类健康。

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