植物铝毒害研究进展

朱　灿　程永生　彭尽晖

摘 要:文章从铝毒害的形成机制,铝对植物的毒害症状、毒害机理,以及植物耐铝毒机制三个方面综述了近年来国内外关于植物铝毒害的研究进展,并指出了目前所存在的问题及今后的研究方向。

关键词:植物;铝毒害;耐铝毒

铝毒害是酸性土壤中限制作物生长的主要因素[1]。近年来,随着环境的日益恶化,酸雨的频繁沉降,土壤酸化日趋加剧,导致了土壤中铝的大量活化,严重地制约了植物的生长,造成森林的大面积退化,农作物大面积减收,为此对铝毒的研究已成为现代社会迫切需要得到解决的问题。

国外早在20世纪60年代就开始对植物耐铝毒和铝毒机制开展广泛的研究,而我国直到20世纪80年代才出现有关铝的研究报道,并很快成为研究热点[2]。直到目前已对农作物、蔬菜、森林树种的铝毒害及耐铝机制开展了广泛的研究。20世纪80年代德国学者Ulrich B提出了“酸雨→土壤酸化→铝释放→森林衰退”的铝毒假说,引起了各国政府和学者的高度重视,人们开始利用不同的方法从不同的领域研究铝元素以及植物对它的反应,概括起来,国内外的研究大致可以分为以下几个方面:

1 铝毒害的形成机制

目前,关于铝毒害形成机制的研究报道很多,国内外学者普遍认为铝毒害的发生与土壤酸化有着直接的联系。Gigliotti、Makarov、Prosser等认为,土壤酸度越低,土壤中的铝含量越高[3]。秦瑞君、徐仁扣等发现,低分子量的有机酸对酸性土壤铝的溶出和铝离子形态分布等有影响[4]。朱茂旭等[5]研究发现:高强度酸输入土壤后,弱键合的有机络合态铝可快速活化并亏损,剩余铝库因活性小而释放速率减小,但长期酸化过程中,动力学控制的低活性铝库的活化可能对铝的溶解量仍有重要贡献。邵宗臣、王维君等利用土壤模拟酸雨试验进行活性率释放的研究,结果表明:随着土壤酸化程度的增加,其活性铝的含量显著升高[3]。丁爱芳等也发现:酸性土壤经酸雨淋洗后,酸化加剧,土壤中各种形态的铝发生溶解,成为可溶性铝进入土壤溶液,从而对植物的生长产生危害[6]。此外有学者发现,在土壤的阳离子交换量(CEC)较小的营养贫乏土壤上,酸雨易使碱基离子和铝溶解释放,造成具有潜在毒性的微量金属元素在表土累积,从而造成营养不平衡,导致碱基离子可移动性和渗出率增加,最终引起树木营养缺乏和毒性离子浓度增加。因此,可以认为土壤的阳离子交换量也是形成铝毒的一个主要因素。

2 铝对植物的毒害

2.1铝毒害症状

目前国内外学者普遍认为,铝对植物主要的毒害症状是抑制根伸长生长和引起根尖结构的破坏,并以此作为测定铝毒害程度的指标[7]。

Ishikawa S等的研究表明,铝毒直接作用于根系,其毒害症状表现为:根主轴伸长受到抑制,根尖、侧根粗短而脆,呈褐色,根毛减少,根尖表皮细胞体积变小,表皮和外皮层细胞受到破坏,根冠脱落[8]。Delhaize等人认为,根尖积累的铝及其所产生的物理损伤远远超过根的其他部位[9],较深的铝毒甚至会导致植物根系坏死。

铝在茎和叶片上的表现症状则与植物营养缺乏症状相似,叶片小而发育不良,幼叶沿边缘卷曲,叶片易黄化、坏死,茎的生长受抑制,茎、叶和叶脉变成紫色。

此外,铝毒还与细胞膜作用,改变膜透性,使细胞内物质向外渗漏作用加强,用于植株正常生长发育的同化物减少,植株生长减缓,生物量下降[10]。

2.2铝的毒害机理

关于Al3+对植物的毒害机理,国内外学者做了大量而细致的研究,提出了许多不同的看法,概括起来主要包括以下两方面:

2.2.1细胞学方面。有学者认为:Al3+首先是在细胞壁上积累,由于细胞壁带负电荷,外缘阳离子能通过离子交换的形式结合到细胞壁上,细胞壁阳离子交换能力越强,Al3+结合到壁上就越多,毒害就会越大[11]。Morimura认为,铝的影响主要是抑制根尖分生组织的细胞分裂[12]。Horst等和Sivaguru等研究指出,铝能改变微管和肌动蛋白微迁丝的有序组织,对根尖末梢过渡区影响最严重[8]。

2.2.2分子水平方面。①阻碍离子通道:植物在遭受铝毒后,常常表现为Ca2+的缺乏[13],因此有人认为铝毒抑制根的伸长可能是通过抑制Ca2+的转运来实现的。李德华等研究发现玉米遭Al3+胁迫后Ca2+、Mg2+的平均吸收速率显著下降,对P的吸收能力也呈下降趋势[14]。余国泰等发现铝毒能明显抑制小麦对K+、Ca2+、Mg2+的吸收,对其他离子吸收的影响则不明显[15]。另有研究报道:大豆幼苗地上部P、K、Ca、Mg、Fe、Mn等元素含量均随培养液铝浓度的增大而呈下降趋势[16],马尾松受铝毒害,植株对Ca、K、Fe、Mn、Zn、等矿质元素的吸收和转运受到明显抑制,尤其对Ca、K的抑制作用较大[17]。奈马格桃幼苗在铝胁迫下,枝梢Ca、Zn、Cu、Fe、Mo浓度和根部Ca、K、Mo、Zn、Cu浓度降低[18]。Siegel和Haug[19]认为铝毒害的一个重要靶位点是钙调素(CaM)。所谓钙调素是一种广泛存在于真核细胞生物中多功能代谢调节蛋白,它参与许多重要的酶促反应的调节。CaM只有与Ca2+结合形成复合物才具有生物活性,然后,再激活靶酶,起调节代谢作用。Al3+易于与CaM结合,能诱导结构上的变化,抑制Ca和CaM所依赖的酶类和环核昔酸磷酸二酷酶的活性[18]。现在研究还表明铝毒害作用主要在于破坏了Ca2+平衡,降低胞内钙浓度,而在前期胞质Ca2+活动增加,引起微管解聚对分裂中后期染色单体分离和移动是必要的。胞内Ca2+浓度下降也间接降低了钙调素调节有丝分裂的功能,从而抑制细胞分裂[20]。

②对DNA的影响:铝对DNA、RNA和许多单核苷酸具有高度的亲和性,大量证据表明铝直接或间接地影响DNA和RNA的结构和功能,用分子筛色谱分析得出Al3+优先与核酸中DNA结合,增加DNA双螺旋稳定性,从而阻止DNA复制[21]。Hall认为铝毒能使植物体内的羟基自由基从DNA分子中的含氮碱基或磷酸戊糖骨架上夺去或添加氢原子,使其原有的维持DNA双螺旋结构稳定的氢键遭到严重破坏[22]。另外王晓丽、杨婉身以及张健等分别通过实验表明:当pH值低于5.0时,幼苗根系出现铝毒害症状,而且酸铝能抑制杉木DNA的合成[3]。

③对某些酶类的影响:铝毒能诱导植物细胞产生活性氧,并激活一些氧化酶的活性。例如:铝离子能诱导菌根菌体内SOD的产生,使体内SOD活性升高[21]。小麦属植物进行铝处理后,在根尖伸长区发现了诱导产物超氧化物歧化酶(SOD)和过氧化物酶(POD)的积累[23]。水稻幼苗遭受铝毒后,植株生长明显受到抑制,SOD、POD活性明显下降。杨振德[24]等发现在铝胁迫条件下,桉树叶片生长受阻,株高生长下降,分枝减少,硝酸还原酶活性下降,脯氨含量、过氧化物酶和过氧化氢酶活性则升高。彭艳[25]等研究发现,铝胁迫条件下导致小麦叶片和根系的3种酶活性在一定范围内随胁迫强度的增加而上升,重度胁迫下会有所下降。

3 植物的耐铝毒机制

3.1细胞壁与细胞膜的作用

当植物遭受铝胁迫时,细胞壁和细胞膜能起到一种外部保护作用,Al3+首先与根细胞壁接触,根细胞壁都具有结合金属离子的能力,固定金属离子的性质和能力与细胞壁的化学成分和结构有关[26]。Le Van等[27]认为根细胞壁多糖积累可能与作物耐铝性增强相关。Lindberg等研究表明,细胞壁中与铝结合的组分主要是果胶质、细胞骨架和酶与磷酸根形成沉淀,细胞壁阳离子交换量(CEC)在抗铝毒机理中起重要作用[28]。细胞膜在植物遭受铝毒时,能起到一种屏障作用,维持正常的离子吸收和膜势。铝与膜蛋白结合的差异与植物抗铝性差异相关,Ishikawa[29]等发现,耐铝性不同的大麦品种,铝穿过细胞膜的能力不同。

3.2根区内pH值

根区内pH值的升高是植物又一重要的耐铝机制,根际环境高pH值有利于难溶性的氢氧化铝和磷酸铝的形成,从而降低细胞外的Al3+浓度,减轻植物铝毒害[30]。一些植物如小麦、大麦、豌豆、黑麦等的耐铝性均与营养液pH值的升高有关[31]。曹享云研究表明,耐铝小麦品种在遭受铝毒时,可吸收大量的NO3-,而分泌较多的OH-,其根表面或自由空间pH上升,产生羟基铝聚合体而沉淀,使作物避免吸收过量铝而产生中毒[32]。郭天荣[26]等认为根际pH值升高可能通过三条途径缓解铝毒害:①升高pH值使铝水解或聚合形成毒性较低的形式;②在近中性时形成微溶的Al(OH)3.3H2O;③由于磷酸的存在,形成Al(OH)2.H2PO4沉淀,从而降低溶液中单体铝的活性。但也有研究表明,植物诱导的pH变化与耐铝性没有联系。董爱华等人研究表明,大麦品种均具有调节根际pH值的能力,并与耐铝性不成正相关[33]。

3.3有机酸或磷酸的分泌

大量实验表明,耐铝植物的根在遭受铝胁迫时,可通过分泌有机酸或磷酸,在根区与铝螯合,使离子态的铝变成螯合态的铝,从而解除铝毒害。目前,已经发现有12种以上的耐铝毒植物在铝胁迫时通过释放有机酸来减缓铝毒,其中研究较多的有机酸包括柠檬酸和苹果酸等。

Miyasakaet al等人研究发现,在铝胁迫条件下,耐铝的菜豆品种向根区内分泌的柠檬酸比敏感品种高10倍,比对照高70倍[34]。Delhaize等人研究表明,铝胁迫下,耐铝小麦品种的根尖比敏感品种释放出多5~10倍的苹果酸[35]。刘志光[36]认为有机酸的解毒能力与其在主碳链上所处的相对位置有关,越是容易与铝形成5环或6环结构的有机酸,解毒能力越强,并以解毒能力的大小而将有机酸分为3种类型:柠檬酸为强解毒型,苹果酸为中等解毒型,乙酸、乳酸等为弱解毒型。

此外,磷酸的分泌与耐铝性也有很大关系,磷酸可以通过在细胞外、根的表面或者根系周围形成磷酸铝,降低根际Al3+的活性,从而解除铝毒害[37]。Pettersson等研究表明,耐铝性小麦根系磷含量充足,是由于共质体中磷的分泌而有利于形成Al-P复合物[38]。

3.4铝诱导的逆境蛋白

铝毒可诱导植物合成一些特殊的逆境蛋白。植物细胞在处于铝胁迫下时,可以形成类金属硫蛋白(类Mt)和植物螯合肽(Pc)等特殊蛋白质,从而降低铝对植物产生的毒害。

Taylor等[39]发现,在铝胁迫下,耐铝小麦品种PT741中有51 kDa的蛋白质产生,而在铝敏感品种Katepua中则没有蛋白质,因此,可以认为此蛋白质的特定诱导在耐铝机制中起作用。Campbell等人研究发现,苜蓿在遭受铝毒害时,耐性品种可产生1个18.2kD的蛋白质,而敏感品种却没有[40]。

4 展望

近些年来,对于植物的铝毒害已经做了许多研究,但大多是针对铝胁迫下植物的形态及生理生化反应的报道,许多机理至今尚处于推理假设阶段,还未形成完整理论。为此,在今后的研究中应着重从以下几个方面进行:

①铝在植物体内的吸收、运输和分布。目前已知的只是铝主要集中在根部,在叶片主要分布于细胞壁,但铝如何从根到叶,从质外体到共质体的运输机理,以及铝在植物细胞中如何分布,至今尚缺乏认识。

②起毒害作用铝离子的种类。目前所研究的铝毒害大多是Al3+,但也有报道羟基铝离子和多聚态铝也有毒害作用。

③铝与其他离子的相互作用。植物所表现出来的铝毒害是否是铝与其他多种离子共同作用的结果,其他离子是否对铝毒有缓解作用,这些问题还有待进一步研究。

④铝毒害条件下,植物生理生化机理的深入研究。

⑤开展植物铝毒害的分子生物学研究,从基因水平上揭示植物的耐铝毒机制。

⑥筛选和培育耐铝毒植物品种。

(收稿:2009-03-24)

参考文献

[1] Armiger W H,Caldwell B.E.Differential tolerance of soybean varieties to an acid soil high in exchangeable aluminum [J].Agronj,1968,60(1):67~70.

[2] 许玉凤,曹敏建,王文元等.植物耐铝毒害的研究进展[J],沈阳农业大学学报,2002,33(6):452~455.

[3] 郑燕萍.木荷生化物质降解杉木铝毒害的生理生化机制[D]. 福建农林大学,2005,4.

[4] 秦瑞君,陈福兴低分子有机酸离子对降低土壤铝毒的作用[J].土绷巴料,1996(5):12~14.

[5] 朱茂旭,季国亮.长期酸化对红壤中活性固相铝库大小及亏损程度的影响[J].土壤学报,2004,35(2):106~111.

[6] 丁爱芳.酸性土壤铝和盐基的迁移及对林木生长的影响[D].南京:南京林业大学,1995,5

[7] DELHAIZE E,RYAN P R Update aluminum toxicity and tolerance in plants[J].Plant Physiol,1993,103.(略)

作者简介:朱灿(1979-),女,湖南长沙人,湖南农业大学园艺园林学院农业推广硕士。

通讯作者:彭尽晖(1968-),女,湖南长沙人,湖南农业大学园艺园林学院副教授。电话15874274623, 电子信箱:abjj0403@163.com